Роль інтрогресивної гібридизації в розширенні генетичної мінливості реципієнтного геному

Автор(и)

  • Maksym Antonyuk Національний університет «Києво-Могилянська академія», Україна https://orcid.org/0000-0002-5877-969X
  • Vitalii Shpylchyn Національний університет «Києво-Могилянська академія», Україна https://orcid.org/0000-0002-8494-0926
  • Viktoriia Martynenko Національний університет «Києво-Могилянська академія», Україна
  • Tamara Ternovska Національний університет «Києво-Могилянська академія», Україна

DOI:

https://doi.org/10.18523/2617-4529.2022.5.3-13

Ключові слова:

пшениця, амфідиплоїди, гібридний геном, інтрогресія, фенотипна новітність

Анотація

У статті розглянуто питання, пов’язані з розширенням генотипної та фенотипної мінливості в нащадків рослин з геномом гібридного походження. Інтрогресивними завжди вважались лінії, геном яких містить чужинний хроматин унаслідок рекомбінаційних чи транслокаційних подій після віддаленого схрещування. Не завжди в таких лініях можна детектувати чужинний хроматин, хоча лінії в поколіннях демонструють ознаки, що відрізняють їх від нативних рослин з реципієнтним геномом. Така фенотипна мінливість може бути спричинена як порушеннями в поведінці хромосом у гібридному геномі, так і змінами у ДНК. Широта фенотипної мінливості може виявлятися в появі ознак, які є новітніми щодо фенотипних характеристик компонентів ініціального схрещування. Вивчення ДНК-профілів свідчить про наявність у геномах гібридного походження як генетичних, так і епігенетичних змін, включно з делецією/інсерцією, змінами в експресії генів, картинах ДНК-метилування, активацією ретротранспозонів у реципієнтному геномі. Транскрипційний аналіз показав, що зміна експресії стосується різної кількості генів. Водночас експресії чужинних генів зазвичай властиво зниження активності, тоді як пшеничних – здебільшого підвищення транскрипційної активності. У разі інтрогресивної гібридизації характерним є затухання експресії чужинного гена в поколіннях. Це може бути наслідком взаємодії між чужинним геном і генетичним оточенням хазяйського геному. Накопичено багато доказів того, що зміни в експресії гена, зокрема його затухання, контролюються на епігенетичному рівні. Інтрогресивну гібридизацію з часу її виникнення розглядали як засіб генетичного поліпшення генетичного пулу рослин, що культивуються. Таке поліпшення вважали результатом перенесення чужинного гена(ів) до реципієнтного геному. На сьогодні стає зрозуміло, що роль інтрогресивної гібридизації, можливо, головна, полягає в тому, що вона є промотором генетичних та/або епігенетичних змін у реципієнтному геномі, продукті інтрогресивної гібридизації. Можливо, саме з цим пов’язане відновлення інтересу до інтрогресивної гібридизації та її впливу на геном рослин, який спостерігається останніми роками.

Біографії авторів

Maksym Antonyuk, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Антонюк Максим Зиновійович – доктор біологічних наук, професор кафедри біології НаУКМА

antonyuk.m@ukma.edu.ua

Vitalii Shpylchyn, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Шпильчин Віталій Віталійович – кандидат біологічних наук, старший викладач кафедри біології НаУКМА

vshpylchyn@ukma.edu.ua

Viktoriia Martynenko, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Мартиненко Вікторія Сергіївна – кандидат біологічних наук, старший викладач кафедри біології НаУКМА

v.martynenko@ukma.edu.ua

Tamara Ternovska, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Терновська Тамара Костянтинівна – доктор біологічних наук, завідувач кафедри біології НаУКМА

ternovska@ukma.edu.ua

Посилання

  1. Fu S, Sun C, Yang M, Fei Y, Tan F, et al. Genetic and epigenetic variations induced by wheat-rye 2R and 5R monosomic addition lines. PLoS One. 2013;8(1):e54057. DOI: 10.1371/journal.pone.0054057
  2. Bento M, Gustafson P, Viegas W, Silva M. Genome merger:from sequence rearrangements in triticale to their elimination in wheat–rye addition lines. Theor Appl Genet. 2010;121(3):489–97. DOI: 10.1007/s00122-010-1325-6
  3. Bento M, Pereir HS, Rocheta M, Gustafson P, Viegas W, et al.Polyploidization as a retraction force in plant genome evolution: sequence rearrangements in triticale. PLoS One 2008;3(1):e1402. DOI: 10.1371/journal.pone.0001402
  4. Bhullara R, Nagarajana R, Bennypaula H, Sidhua GK, Sidhua G, et al. Silencing of a metaphase I-specific gene results in a phenotype similar to that of the Pairing homeologous 1 (Ph1) gene mutations. Proc Nat Acad Sci USA. 2014;111(39):14187–92. DOI: 10.1073/pnas.1416241111
  5. Zheng XL, Zhou JP, Zang LL, Tang AT, Liu DQ, et al. Genetic and epigenetic alterations induced by different levels of rye genome integration in wheat recipient. Genet Mol Res. 2016 Jun 17;15(2). DOI: 10.4238/gmr.15028001
  6. Liu Sh, Li F, Kong L, Sun Y, Qin L, Chen S. Genetic and epigenetic changes in somatic hybrid introgression lines between wheat and tall wheatgrass. Genetics. 2015;199(4):1035–45. DOI: 10.1534/genetics.114.174094
  7. Jiang Q-T, Zhao Q-Zh, Yang Q, Ma J, Zhang X-W, Wang Ch-Sh, et al. Amphidiploids between tetraploid wheat and Aegilops sharonensis Eig exhibit variations in high-molecular-weight glutenin subunits. Genet Resour Crop Evol. 2014;61:299–305. DOI: 10.1007/s10722-013-0072-3
  8. Anderson OD, Greene FC. The characterization and comparative analysis of high-molecular-weight glutenin genes from genomes A and B of a hexaploid bread wheat. Theor Appl Genet. 1989;77:697–700. DOI: 10.1007/BF00261246
  9. Feldman M, Levy AA, Fahima T, Korol A. Genomic asymmetry in allopolyploid plants: wheat as a model. J Exp Bot. 2012;14:5045–59. DOI: 10.1093/jxb/ers192
  10. Yuan Z, Liu M, Ouyang Y, Zeng X, Hao M, et al. The detection of a de novo allele of the Glu-1Dx gene in wheat-rye hybrid offspring. Theor Appl Genet. 2014;127(10):2173–82. DOI: 10.1007/s00122-014-2370-3
  11. Xiang L, Huang L, Gong F, Liu J, Wang Y, et al. Enriching LMW-GS alleles and strengthening gluten properties of common wheat through wide hybridization with wild emmer. 3 Biotech. 2019;9(10):355. DOI: 10.1007/s13205-019-1887-1
  12. Wang G-H, Lu J, Zhang J, Han Sh, Zong M, et al. Genetic and epigenetic alterations of Brassica nigra introgression lines from somatic hybridization: a resource for cauliflower improvement. Front Plant Sci. 2016;7:1258. DOI: 10.3389/fpls.2016.01258
  13. Boudichevskaia A, Fiebig A, Kumke R, Himmelbach A, Houben A. Genome-wide impacts of alien chromatin introgression on wheat gene transcriptions. Chromos Res. 2022. DOI: 10.1007/s10577-022-09704-6
  14. Rey E, Abrouk M, Keeble-Gagnere G, Karafiatova M, Vrana J, et al. Transcriptome reprogramming due to the introduction of a barley telosome into bread wheat affects more barley genes than wheat. Plant Biotech J. 2018;16(10):1767–77. DOI: 10.1111/pbi.12913
  15. Dong Zh, Ma Ch, Tian X, Zhu Ch, Wang G, et al. Genome-wide impacts of alien chromatin introgression on wheat gene transcriptions. Sci Rep. 2020;10:4801. DOI: 10.1038/s41598-020-61888-1
  16. Konkin D, Hsueh YC, Kirzinger M, Kubaláková M, Haldar A, et al. Genomic sequencing of Thinopyrum elongatum chromosome arm 7EL, carrying fusarium head blight resistance, and characterization of its impact on the transcriptome of the introgressed line CS-7EL. BMC Genomics. 2022;23(1):228. DOI: 10.1186/s12864-022-08433-8
  17. Lyu Z, Hao Y, Chen L, Xu S, Wang H, et al. Wheat-Thinopyrum substitution lines imprint compensation both from recipients and donors. Front Plant Sci. 2022;13:837410. DOI: 10.3389/fpls.2022.837410
  18. Coombes B, Fellers JP, Grewal S, Rusholme-Pilcher R, Hubbart-Edwards S. Whole genome sequencing uncovers the structural and transcriptomic landscape of hexaploid wheat/Ambylopyrum muticum introgression lines. BioRxiv. 2021. DOI: 10.1101/2021.11.16.468825
  19. Liu B, Piao HM, Zhao FS, Zhao JH, Zhao R, et al. Production and molecular characterization of rice lines with introgressed traits from a wild species Zizania latifolia (Griseb.). J Genet Breed. 1999;53:279–84.
  20. Liu B, Wendel JF. Retrotransposon activation followed by rapid repression in introgressed rice plants. Genome. 2000;43:874–80. DOI: 10.1139/g00-05
  21. Liu Z, Wang Y, Shen Y, Guo W, Hao S, Liu B. Extensive alterations in DNA methylation and transcription in rice caused by introgression from Zizania latifolia. Plant Mol Biol. 2004;54:571–82. DOI: 10.1023/B:PLAN.0000038270.48326.7a
  22. Wang YM, Dong ZY, Zhang ZJ, Lin XY, Shen Y, Zhou D, et al. Extensive de novo genomic variation in rice induced by introgression from wild rice (Zizania latifolia Griseb.). Genetics. 2005;170:1945–56. DOI: 10.1534/genetics.105.040964
  23. Dong ZY, Wang YM, Zhang ZJ, Shen Y, Lin XY, Ou XF, et al. Extent and pattern of DNA methylation alteration in rice lines derived from introgressive hybridization of rice and Zizania latifolia Griseb. Theor Appl Genet. 2006;113:196–205. DOI: 10.1007/s00122-006-0286-2
  24. Shan XH, Liu ZL, Dong ZY, Wang YM, Chen Y, et al. Mobilization of the active mite transposons mPing and Pong in rice by introgression from wild rice (Zizania latifolia Griseb.). Mol Biol Evol. 2005;22:976–90. DOI: 10.1093/molbev/msi082
  25. Wang N, Wang H, Wang H, Zhang D, Wu Y, et al. Transpositional reactivation of the Dart transposon family in rice lines derived from introgressive hybridization with Zizania latifolia. BMC Plant Bio. 2010;10:190. DOI: 10.1186/1471-2229-10-190
  26. Yang Ch, Zhang T, Wang H, Zhao N, Liu B. Heritable alteration in salt-tolerance in rice induced by introgression from wild rice (Zizania latifolia). Rice. 2012;5:36. DOI: 10.1186/1939-8433-5-36
  27. Huang Q, Li X, Chen WQ, Xiang ZP, Zhong SF, et al. Genetic mapping of a putative Thinopyrum intermedium-derived stripe rust resistance gene on wheat chromosome 1B. Theor Appl Genet. 2014;127:843–53. DOI: 10.1007/s00122-014-2261-7
  28. Heller H, Kammer C, Wilgenbus P, Doerfler W. The chromosomal insertion of foreign (adenovirus type 12, plasmid of bacteriaphage) DNA is associated with enhanced methylation of cellular DNA segments. Proc Natl Acad Sci USA. 1995;92:5515–9. DOI: 10.1073/pnas.92.12.5515
  29. Remus R, Kammer C, Heller H, Schemitz B, Schell G, et al. Insertion of foreign DNA into an established mammalian genome can alter the methylation of cellular DNA sequences. J Virol. 1999;73:1010–22. DOI: 10.1128/JVI.73.2.1010-1022.1999
  30. Muller K, Heller H, Doerfler W. Foreign DNA integration. Genome-wide perturbations of methylation and transcription in the recipient genomes. J Biol Chem. 2001;276:14271–78. DOI: 10.1074/jbc.M009380200
  31. Dong Zh, Wang H, Dong Y, Wang Y, Liu W, et al. Extensive microsatellite variation in rice induced by introgression from wild rice (Zizania latifolia Griseb.). PLoS One. 2013;8(4). DOI: 10.1371/journal.pone.0062317
  32. Wu Y, Jiang T, Sun Y, Wang Z, Guo G, et al. Mobilization of diverse transposable elements in rice induced by alien pollination without entailing genetic introgression. Plant Molecular Biology Reporter. 2015;33(5):118191. DOI: 10.1007/s11105-014-0819-9
  33. Boyko A, Kovalchuk I. Genetic and epigenetic effects of plant–pathogen interactions: an evolutionary perspective. Molecular Plant. 2011;4(6):1014–23. DOI: 10.1093/mp/ssr022
  34. Holeski LM, Jander G, Agrawal AA. Transgenerational defense induction and epigenetic inheritance in plants. Trends Ecol Evol. 2012;27:618–26. DOI: 10.1016/j.tree.2012.07.011
  35. Wang Zh-H, Zhang D, Bai Y, Zhang Y-H, Liu Y, et al. Genomewide variation in an introgression line of rice-Zizania revealed by whole-genome re-sequencing. PLoS ONE. 2013;8(9):e74479. DOI: 10.1371/journal.pone.0074479
  36. Tayalé A, Parisod C. Natural pathways to polyploidy in plants and consequences for genome reorganization. Cytogenet Genome Res. 2013;140:79–96. DOI: 10.1159/000351318
  37. Pumphrey M, Bai J, Laudencia-Chingcuanco D, Anderson O, Gill BS. Nonadditive expression of homoeologous genes is established upon polyploidization in hexaploid wheat. Genetics. 2009;181:1147–57. DOI: 10.1534/genetics.108.096941
  38. Bougas B, Normandeau E, Audet C, Bernatchez L. Linking transcriptomic and genomic variation to growth in brook charr hybrids (Salvelinus fontinalis, Mitchill). Heredity. 2013;110:492–500. DOI: 10.1038/hdy.2012.117
  39. Yoo MJ, Szadkowski E, Wendel JF. Homoeolog expression bias and expression level dominance in allopolyploid cotton. Heredity (Edinb). 2013;110:171–80. DOI: 10.1038/hdy.2012.94
  40. Wulff BH, Moscou MJ. Strategies for transferring resistance into wheat: from wide crosses to GM cassettes. Front Plant Sci. 2014;5:692. DOI: 10.3389/fpls.2014.00692
  41. Wu Y, Jiang T, Sun Y, Wang Z, Guo G, et al. Mobilization of diverse transposable elements in rice induced by alien pollination without entailing genetic introgression. Plant Molecular Biology Reporter. 2015;33(5):1181–91. DOI: 10.1007/s11105-014-0819-9
  42. Chen PD, Liu W, Yuan J, Wang X, Zhou B, et al. Development and characterization of wheat-Leymus racemosus translocation lines with resistance to Fusarium head blight. Theor Appl Genet. 2005;111:941–8. DOI: 10.1007/s00122-005-0026-z
  43. McIntosh RA, Zhang P, Cowger C, Parks R, Lagudah ES, et al. Rye-derived powdery mildew resistance gene Pm8 in wheat is suppressed by the Pm3 locus. Theor Appl Genet. 2011;123: 359–67. DOI: 10.1007/s00122-011-1589-5
  44. Feldman M, Levy AA, Fahima T, Korol A. Genomic asymmetry in allopolyploid plants: wheat as a model. J Exp Bot. 2012;14:5045–59. DOI: 10.1093/jxb/ers192
  45. Jakobson I, Reis D, Tiidema A, Peusha H, Timofejeva L, et al. Fine mapping, phenotypic characterization and validation of non-race-specific resistance to powdery mildew in a wheat – Triticum militinae introgression line. Theor Appl Genet. 2012;125:609–23. DOI: 10.1007/s00122-012-1856-0
  46. Knott DR. Anomalous segregations at the Sr6 locus for stem rust resistance in wheat. Theor Appl Genet. 2001;103:171–7. DOI: 10.1007/s001220000533
  47. Kerber ER, Dyck PL. Inheritance of stem rust resistance transferred from diploid wheat (Triticum monococcum) to tetraploid and hexaploid wheat and chromosome location of the gene involved. Can J Genet Cytol. 1973;15:397–409.
  48. Kerber ER, Aung T. Leaf rust resistance gene Lr34 associated with nonsuppression of stem rust resistance in the wheat cultivar Canthatch. Phytopathology. 1999;89:518–21. DOI: 10.1094/PHYTO.1999.89.6.518
  49. Hurni S, Brunner S, Stirnweis D, Herren G, Peditto D, McIntosh RA, et al. The powdery mildew resistance gene Pm8 derived from rye is suppressed by its wheat ortholog Pm3. Plant J. 2014;79:904–13. DOI: 10.1111/tpj.12593
  50. Stirnweis D, Milani SD, Brunner S, Herren G, Buchmann G, et al. Suppression among alleles encoding nucleotide-binding-leucine-rich repeat resistance proteins interferes with resistance in F1 hybrid and allele-pyramided wheat plants. Plant J. 2014;79:893–903. DOI: 10.1111/tpj.12592
  51. Koller T, Brunner S, Herren G, Hurni S, Keller B. Pyramiding of transgenic Pm3 alleles in wheat results in improved powdery mildew resistance in the field. Theor Appl Genet. 2018;131(4):861–71. DOI: 10.1007/s00122-017-3043-9
  52. Calvo-Baltanás V, Wang J, Chae E. Hybrid Incompatibility of the Plant Immune System: An Opposite Force to Heterosis Equilibrating Hybrid Performances. Front Plant Sci. 2021;11:576796. DOI: 10.3389/fpls.2020.576796
  53. Freh M, Gao J, Petersen M, Panstruga R. Plant autoimmunityfresh insights into an old phenomenon. Plant Physiol. 2022;188(3):1419–34. DOI: 10.1093/plphys/kiab590
  54. Whitney KD, Randell RA, Rieseberg LH. Adaptive introgression of abiotic tolerance traits in the sunflower Helianthus annuus. New Phytol. 2010;187:230–39. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2010.03234.x
  55. Zhang B, Ma L, Wu B, Xing Y, Qiu X. Introgression lines: valuable resources for functional genomics research and breeding in rice (Oryza sativa L.). Front Plant Sci. 2022;13:863789. DOI: 10.3389/fpls.2022.863789
  56. Ponce KS, Meng L, Guo L, Leng Y, Ye G. Advances in Sensing, Response and Regulation Mechanism of Salt Tolerance in Rice. Int J Mol Sci. 2021;22(5):2254. DOI: 10.3390/ijms22052254
  57. Leal BSS, Brandão MM, Palma-Silva C, Pinheiro F. Differential gene expression reveals mechanisms related to habitat divergence between hybridizing orchids from the Neotropical coastal plains. BMC Plant Biol. 2020;20(1):554. DOI: 10.1186/s12870-020-02757-x
  58. McGirr JA, Martin CH. Ecological divergence in sympatry causes gene misexpression in hybrids. Mol Ecol. 2020;29(14):2707–21. DOI: 10.1111/mec.15512
  59. Dai, LF, Chen, YL, Luo, XD, et al. Level and pattern of DNA methylation changes in rice cold tolerance introgression lines derived from Oryza rufipogon Griff. Euphytica. 2015;205:73–83. DOI: 10.1007/s10681-015-1389-0
  60. Murr R. Interplay between different epigenetic modifications and mechanisms. Adv Genet. 2010;70:101–41. DOI: 10.1016/B978-0-12-380866-0.60005-8
  61. Ramakrishnan, M, Satish, L, Sharma, A, Vinod KK, Emamverdian A, et al. Transposable elements in plants: Recent advancements, tools and prospects. Plant Mol Biol Rep. 2022. DOI: 10.1007/s11105-022-01342-w
  62. Li, S, Zhang, Y, Deng, K, Peng J, Zeng X, et al. Analysis of DNA methylation polymorphism in a set of stable chromosome translocation lines. Mol Breeding. 2013;32:165–76. DOI: 10.1007/s11032-013-9860-x
  63. He SP, Sun JL, Zhang C, Du XM. Identification of exotic genetic components and DNA methylation pattern analysis of three cotton introgression lines from Gossypium bickii. Mol Biol (Mosk). 2011;45(2):231–7.
  64. Cao A, Jin J, Li S, Wang J. Integrated analysis of mRNA and miRNA expression profiling in rice backcrossed progenies (BC2F12) with different plant height. PLoS One. 2017;12(8):e0184106. DOI: 10.1371/journal.pone.0184106
  65. Cao A, Wang R, Wang J. Gene Expression and miRNA Regulation Changes in Leaves of Rice Backcross Introgression Lines. Agronomy. 2020;10(9):1381. DOI: 10.3390/agronomy10091381
  66. Li M, Cao A, Wang R, Li Z, Li S, Wang J. Genome-wide identification and integrated analysis of lncRNAs in rice backcross introgression lines (BC2F12). BMC Plant Biol. 2020;20(1):300. DOI: 10.1186/s12870-020-02508-y
  67. Yaakov B, Kashkush K. Mobilization of Stowaway-like MITEs in newly formed allohexaploid wheat species. Plant Mol Biol. 2012;80:419–27. DOI: 10.1007/s11103-012-9957-3
  68. Senerchia N, Felber F, Parisod C. Genome reorganization in F1 hybrids uncovers the role of retrotransposons in reproductive isolation. Proc Biol Sci Royal Soc. 2015;282:20142874. DOI: 10.1098/rspb.2014.2874
  69. Bariah I, Keidar-Friedman D, Kashkush K. Where the wild things are: transposable elements as drivers of structural and functional variations in the wheat genome. Front. Plant Sci. 2020;11:585515. DOI: 10.3389/fpls.2020.585515
  70. Levy AA, Feldman M. Evolution and origin of bread wheat. The Plant Cell. 2022;34(7):2549–67. DOI: 10.1093/plcell/koac130
  71. Slotkin RK, Martienssen R. Transposable elements and the epigenetic regulation of the genome. Nat Rev Genet. 2007;8:272–85. DOI: 10.1038/nrg2072
  72. Fedoroff NV. Presidential address. Transposable elements, epigenetics, and genome evolution. Science. 2012;338:758–67. DOI: 10.1126/science.338.6108.758
  73. Keidar D, Doron C, Kashkush K. Genome-wide analysis of a recently active retrotransposon, Au SINE, in wheat: content, distribution within subgenomes and chromosomes, and gene associations. Plant Cell Rep. 2018;37:193–208. DOI: 10.1007/s00299-017-2213-1
  74. Comai L, Madlung A, Josefsson C, Tyagi A. Do the different parental ‘heteromes’ cause genomic shock in newly formed allopolyploids? Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2003;358:1149–55. DOI: 10.1098/rstb.2003.1305
  75. Parisod C, Senerchia N. Responses of transposable elements to polyploidy. In: Grandbastien M-A, Casacuberta JM, editors. Plant transposable elements. Topics in current genetics 24. Berlin: Springer; 2012. p. 147–68. DOI: 10.1007/978-3-642-31842-9_9
  76. Riley R. The meiotic behavior, fertility and stability of wheatrye chromosome addition lines. Heredity. 1960;14:89–100. DOI: 10.1038/hdy.1960.7
  77. Gustafson JP, Lukaszewski AJ, Bennett MD. Somatic deletion and redistribution of telomeric heterochromatin in the genus Secale and in Triticale. Chromosoma. 1983;88:293–8. DOI: 10.1007/BF00292906
  78. Wang Y, Cheng X, Shan Q, Zhang Y, Liu J, et al. Simultaneous editing of three homoeoalleles in hexaploid bread wheat confers heritable resistance to powdery mildew. Nature Biotechnology. 2014;32:947–51. DOI: 10.1038/nbt.2969
  79. Zhang Y, Bai Y, Wu G, Zou S, Chen Y, et al. Simultaneous modification of three homoeologs of TaEDR1 by genome editing enhances powdery mildew resistance in wheat. Plant Journal. 2017;91(4):714–24. DOI: 10.1111/tpj.13599
  80. Longin CF, Reif JC. Redesigning the exploitation of wheat genetic resources. Trends Plant Sci. 2014;19:631–6. DOI: 10.1016/j.tplants.2014.06.012
  81. Rasheed A, Mujeeb-Kazi A, Ogbonnaya FCh, He Zh, Rajaram S. Wheat genetic resources in the post-genomics era: promise and challenges. Ann Bot. 2017. DOI: 10.1093/aob/mcx148
  82. Barton N. The role of hybridization in evolution. Mol Ecol. 2001;10:551–68. DOI: 10.1046/j.1365-294x.2001.01216.x
  83. Holliday R. Epigenetics: A historical overview. Epigenetics. 2006;1(2):76–80. DOI: 10.4161/epi.1.2.2762

##submission.downloads##

Опубліковано

2022-09-19

Як цитувати

1.
Antonyuk M, Shpylchyn V, Martynenko V, Ternovska T. Роль інтрогресивної гібридизації в розширенні генетичної мінливості реципієнтного геному. NRPBE [інтернет]. 19, Вересень 2022 [цит. за 24, Червень 2024];5:3-13. доступний у: http://nrpbe.ukma.edu.ua/article/view/264995