Гени стійкості до Blumeria graminis та їхні продукти у злаків

Автор(и)

  • Viktoriia Plyhun Національний університет «Києво-Могилянська академія», Ukraine https://orcid.org/0000-0001-5987-3293
  • Maksym Antonyuk Національний університет «Києво-Могилянська академія», Ukraine https://orcid.org/0000-0002-5877-969X
  • Tetiana Iefimenko Національний університет «Києво-Могилянська академія», Ukraine https://orcid.org/0000-0001-7814-7588
  • Tamara Ternovska Національний університет «Києво-Могилянська академія», Ukraine

DOI:

https://doi.org/10.18523/2617-4529.2022.5.14-24

Ключові слова:

злаки, борошниста роса, продукти генів стійкості, ефектори патогену, взаємодія продуктів генів стійкості з ефекторами

Анотація

Борошниста роса є однією з найбільш деструктивних хвороб пшениці, що зумовлює постійну потребу вдосконалення пшениці за ознакою стійкості. Альтернативним до загальновживаного використання фунгіцидів підходом у боротьбі з патогеном є привнесення до генетичного пулу пшениці м’якої генів стійкості від дикорослих диплоїдних видів. У статті розглянуто класифікацію стійкості до борошнистої роси залежно від стадії онтогенетичного розвитку (стійкість паростків і дорослих рослин), прояв ознаки (кількісна та якісна), генів, які її забезпечують (широкого спектра і расоспецифічна). Також схарактеризовано гени стійкості. Кількість ідентифікованих генів постійно зростає, станом на 2019 рік було ідентифіковано 89 генів/алелів. Гени бажаної ознаки походять від різних близькоспоріднених видів пшениці, а саме: жита посівного (Secale cereale L.), Dasypyrum villosum (L.) P. Candargy (Haynaldia villosa Schur), Thinopyrum intermedium, видів родів Aegilops та Triticum. Гени узагальнено за продуктами, хромосомною локалізацією, наявністю алелів. Зауважено, що для низки генів не встановлено хромосомної належності та білків, які вони кодують. Також акцентовано увагу на можливих ускладненнях під час опису генів через хибну ідентифікацію вже відкритих алелів/генів як нових. Продукти генів стійкості переважно є рецепторами, їх класифікують залежно від складу доменів, з яких найбільш варіабельними є багаті на лейцин повтори, котрі забезпечують специфічність білків. Взаємодія між ефекторами патогену та білками стійкості відбувається безпосередньо або через проміжні ланки сигнального каскаду. Гени та продукти описано за результатами експериментів, проведених на пшениці та інших модельних організмах, серед яких є однодольні рослини, наприклад рис, хоча аналізується також інформація, отримана на Arabidopsis thaliana.

Біографії авторів

Viktoriia Plyhun, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Плигун Вікторія Володимирівна – магістр біології, PhD-студентка НаУКМА

v.plyhun@ukma.edu.ua

Maksym Antonyuk, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Антонюк Максим Зиновійович – доктор біологічних наук, професор кафедри біології НаУКМА

antonyuk.m@ukma.edu.ua

Tetiana Iefimenko, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Єфіменко Тетяна Сергіївна – кандидат біологічних наук, старший викладач кафедри біології НаУКМА

t.iefimenko@ukma.edu.ua

Tamara Ternovska, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Терновська Тамара Костянтинівна – доктор біологічних наук, завідувач кафедри біології НаУКМА

ternovska@ukma.edu.ua

Посилання

Kang Y, Zhou M, Merry A, Barry K. Mechanisms of powdery mildew resistance of wheat – a review of molecular breeding. Plant Pathology. 2020 May;69(4):601–17. DOI: 10.1111/ppa.13166

Li H, Dong Z, Ma C, Xia Q, Tian X, Sehgal S, et al. A spontaneous wheat-Aegilops longissima translocation carrying Pm66 confers resistance to powdery mildew. Theoretical and Applied Genetics. 2020 Jan 13;133(4):1149–59. DOI: 10.1007/s00122-020-03538-8

Mohler V. Allocation of the oat powdery mildew resistance gene Pm3 to oat chromosome 1A. Cereal Research Communications. 2021 Mar 17. DOI: 10.1007/s42976-021-00152-2

Dreiseitl A. Powdery Mildew Resistance Phenotypes of Wheat Gene Bank Accessions. Biology. 2021 Aug 30;10(9):846. DOI: 10.3390/biology10090846

Pilet-Nayel M, Moury B, Caffier V, Montarry J, Kerlan M, Fournet S, et al. Quantitative Resistance to Plant Pathogens in Pyramiding Strategies for Durable Crop Protection. Frontiers in Plant Science. 2017;8. DOI: 10.3389/fpls.2017.01838

Simeone R, Piarulli L, Nigro D, Signorile M, Blanco E, Mangini G, et al. Mapping Powdery Mildew (Blumeria graminis f. sp. tritici) Resistance in Wild and Cultivated Tetraploid Wheats. International Journal of Molecular Sciences. 2020;21(21):7910. DOI: 10.3390/ijms21217910

Niks R, Qi X, Marcel T. Quantitative Resistance to Biotrophic Filamentous Plant Pathogens: Concepts, Misconceptions, and Mechanisms. Annual Review of Phytopathology. 2015;53(1): 445–70. DOI: 10.1146/annurev-phyto-080614-115928

Liu D, Hunt M, Tsai I. Inferring synteny between genome assemblies: a systematic evaluation. BMC Bioinformatics. 2018;19(1). DOI: 10.1186/s12859-018-2026-4

Marone D, Russo M, Laidò G, De Vita P, Papa R, Blanco A, et al. Genetic basis of qualitative and quantitative resistance to powdery mildew in wheat: from consensus regions to candidate genes. BMC Genomics. 2013;14(1). DOI: 10.1186/1471-2164-14-562

Li N, Han X, Feng D, Yuan D, Huang L. Signaling Crosstalk between Salicylic Acid and Ethylene/Jasmonate in Plant Defense: Do We Understand What They Are Whispering? International Journal of Molecular Sciences. 2019;20(3):671. DOI: 10.3390/ijms20030671

Dangl J, Jones J. Plant pathogens and integrated defence responses to infection. Nature. 2001;411(6839):826–33. DOI: 10.1038/35081161

Bourras S, McNally K, Ben-David R, Parlange F, Roffler S, Praz C, et al. Multiple Avirulence Loci and Allele-Specific Effector Recognition Control the Pm3 Race-Specific Resistance of Wheat to Powdery Mildew. The Plant Cell. 2015;27(10): 2991–3012. DOI: 10.1105/tpc.15.00171

Zhou X, Liao H, Chern M, Yin J, Chen Y, Wang J, et al. Loss of function of a rice TPR-domain RNA-binding protein confers broad-spectrum disease resistance. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2018;115(12):3174–79. DOI: 10.1073/pnas.1705927115

Davidson VL. Protein-Derived Cofactors. In: Comprehensive Natural Products II. Elsevier; 2010. p. 675–710.

Ning Y, Wang G-L. Breeding plant broad-spectrum resistance without yield penalties. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2018;115(12):2859–61. DOI: 10.1073/pnas.1801235115

Dong Z, Tian X, Ma C, Xia Q, Wang B, Chen Q, et al. Physical mapping of Pm57, a powdery mildew resistance gene derived from Aegilops searsii. Int J Mol Sci. 2020;21(1):322. DOI: 10.3390/ijms21010322

Lu P, Guo L, Wang Z, Li B, Li J, Li Y, et al. A rare gain of function mutation in a wheat tandem kinase confers resistance to powdery mildew. Nature Communications. 2020;11(1). DOI: 10.1038/s41467-020-14294-0

Hurni S, Brunner S, Stirnweis D, Herren G, Peditto D, McIntosh RA, et al. The powdery mildew resistance gene Pm8 derived from rye is suppressed by its wheat ortholog Pm3. Plant J. 2014;79(6):904–13. DOI: 10.1111/tpj.12593

Liu N, Bai G, Lin M, Xu X, Zheng W. Genome-wide association analysis of powdery mildew resistance in U.s. winter wheat. Sci Rep. 2017;7(1):11743. DOI: 10.1038/s41598-017-11230-z

Wan W, Xiao J, Li M, Tang X, Wen M, Cheruiyot AK, et al. Fine mapping of wheat powdery mildew resistance gene Pm6 using 2B/2G homoeologous recombinants induced by the ph1b mutant. Züchter Genet Breed Res [Internet]. 2020;133(4): 1265–75. DOI: 10.1007/s00122-020-03546-8

Lutz J, Hsam S, Limpert E, Zeller F. Chromosomal location of powdery mildew resistance genes in Triticum aestivum L. (common wheat). 2. Genes Pm2 and Pm19 from Aegilops squarrosa L. Heredity. 1995;74(2):152–6. DOI: 10.1038/hdy.1995.22

Tang S, Hu Y, Zhong S, Luo P. The potential role of powdery mildew-resistance gene PM40 in Chinese wheat-breeding programs in the post-pm21 era. Engineering. 2018;4(4):500–6. DOI: 10.1016/j.eng.2018.06.004

Lu N, Lu M, Liu P, Xu H, Qiu X, Hu S, et al. Fine mapping a broad-spectrum powdery mildew resistance gene in Chinese Landrace Datoumai, pmdtm, and its relationship with pm24. Plant Disease. 2020;104(6):1709–14. DOI: 10.1094/PDIS-11-19-2431-RE

Liu Z, Sun Q, Ni Z, Nevo E, Yang T. Molecular characterization of a novel powdery mildew resistance gene Pm30 in wheat originating from wild emmer Euphytica. 2002;123(1):21–9. DOI: 10.1023/A:1014471113511

Zhang Q, Li Y, Li Y, Fahima T, Shen Q, Xie C. Introgression of the powdery mildew resistance genes Pm60 and Pm60b from Triticum urartu to common wheat using durum as a “bridge.” Pathogens. 2021;11(1):25. DOI: 10.3390/pathogens11010025

Hua W, Liu Z, Zhu J, Xie C, Yang T, Zhou Y, et al. Identification and genetic mapping of Pm42, a new recessive wheat powdery mildew resistance gene derived from wild emmer (Triticum turgidum var. dicoccoides). Züchter Genet Breed Res. 2009;119(2):223–30. DOI: 10.1007/s00122-009-1031-4

Qie Y, Sheng Y, Xu H, Jin Y, Ma F, Li L, et al. Identification of a new powdery mildew resistance gene pmDHT at or closely linked to the Pm5 locus in the Chinese wheat landrace Dahongtou. Plant Dis. 2019;103(10):2645–51. DOI: 10.1094/PDIS-02-19-0401-RE

Jia M, Xu H, Liu C, Mao R, Li H, Liu J, et al. Characterization of the powdery mildew resistance gene in the elite wheat cultivar Jimai 23 and its application in marker-assisted selection. Front Genet. 2020;11:241. DOI: 10.3389/fgene.2020.00241

Manser B, Koller T, Praz CR, Roulin AC, Zbinden H, Arora S, et al. Identification of specificity-defining amino acids of the wheat immune receptor Pm2 and powdery mildew effector AvrPm2. Plant J. 2021;106(4):993–1007. DOI: 10.1111/tpj.15214

Zhang X, Wang W, Liu C, Zhu S, Gao H, Xu H, et al. Diagnostic Kompetitive Allele-Specific PCR markers of wheat broadspectrum powdery mildew resistance genes Pm21, PmV, and Pm12 developed for high-throughput marker-assisted selection. Plant Dis. 2021;105(10):2844–50. DOI: 10.1094/PDIS-02-21-0308-RE

Wang Y, Long D, Wang Y, Wang C, Liu X, Zhang H, et al. Characterization and Evaluation of Resistance to Powdery Mildew of Wheat–Aegilops geniculata Roth 7Mg (7A) Alien Disomic Substitution Line W16998. Int J Mol Sci. 2020;21(5):1861. DOI: 10.3390/ijms21051861

Zhang R, Fan Y, Kong L, Wang Z, Wu J, Xing L, et al. Pm62, an adult-plant powdery mildew resistance gene introgressed from Dasypyrum villosum chromosome arm 2VL into wheat. Züchter Genet Breed Res. 2018;131(12):2613–20. DOI: 10.1007/s00122-018-3176-5

Jia J, Devos KM, Chao S, Miller TE, Reader SM, Gale MD. RFLP-based maps of the homoeologous group-6 chromosomes of wheat and their application in the tagging of Pm12, a powdery mildew resistance gene transferred from Aegilops speltoides to wheat. Theoretical and Applied Genetics. 1996;92(5):559–65. DOI: 10.1007/BF00224558

Cao AZ, Wang XE, Chen YP, Zou XW, Chen PD. A sequencespecific PCR marker linked with Pm21 distinguishes chromosomes 6AS, 6BS, 6DS of Triticum aestivum and 6VS of Haynaldia villosa. Plant Breed. 2006;125(3):201–5. DOI: 10.1111/j.1439-0523.2006.01222.x

Cao A, Xing L, Wang X, Yang X, Wang W, Sun Y, Qian C, Ni J, Chen Y, Liu D, Wang X, Chen P. Serine/threonine kinase gene Stpk-V, a key member of powdery mildew resistance gene Pm21, confers powdery mildew resistance in wheat. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2011;108(19):7727–32. DOI: 10.1073/pnas.101698110

Ren Y, Hou W, Lan C, Basnet BR, Singh RP, Zhu W, Cheng X, Cui D, Chen F. QTL Analysis and Nested Association Mapping for Adult Plant Resistance to Powdery Mildew in Two Bread Wheat Populations. Frontiers in Plant Science. 2017;8. DOI: 10.3389/fpls.2017.01212

Tan C, Li G, Cowger C, Carver BF, Xu X. Characterization of Pm63, a powdery mildew resistance gene in Iranian landrace PI 628024. Theoretical and Applied Genetics. 2018;132(4): 1137–44. DOI: 10.1007/s00122-018-3265-5

Li G, Cowger C, Wang X, Carver BF, Xu X. Characterization of Pm65, a new powdery mildew resistance gene on chromosome 2AL of a facultative wheat cultivar. Theoretical and Applied Genetics. 2019;132(9):2625–32. DOI: 10.1007/s00122-019-03377-2

Srichumpa P, Brunner S, Keller B, Yahiaoui N. Allelic series of four powdery mildew resistance genes at the Pm3 locus in hexaploid bread wheat. Plant Physiol. 2005;139(2):885–95. DOI: 10.1104/pp.105.062406

Sánchez-Martín J, Widrig V, Herren G, Wicker T, Zbinden H, Gronnier J, et al. Wheat Pm4 resistance to powdery mildew is controlled by alternative splice variants encoding chimeric proteins. Nat Plants. 2021;7(3):327–41. DOI: 10.1038/s41477-021-00869-2

Xie J, Guo G, Wang Y, Hu T, Wang L, Li J, et al. A rare single nucleotide variant in Pm5e confers powdery mildew resistance in common wheat. New Phytologist. 2020;228(3):1011–26. DOI: 10.1111/nph.16762

Li M, Dong L, Li B, Wang Z, Xie J, Qiu D, et al. A CNL protein in wild emmer wheat confers powdery mildew resistance. New Phytologist. 2020;228(3):1027–3. DOI: 10.1111/nph.16761

Sun H, Hu J, Song W, Qiu D, Cui L, Wu P, et al. Pm61: a recessive gene for resistance to powdery mildew in wheat landrace Xuxusanyuehuang identified by comparative genomics analysis. Theoretical and Applied Genetics. 2018;131(10): 2085–97. DOI: 10.1007/s00122-018-3135-1

Chen T, Xiao J, Xu J, Wan W, Qin B, Cao A, Chen W, Xing L, Du C, Gao X, Zhang S, Zhang R, Shen W, Wang H, Wang X. Two members of TaRLK family confer powdery mildew resistance in common wheat. BMC Plant Biology. 2016;16(1). DOI: 10.1186/s12870-016-0713-8

Hao M, Liu M, Luo J, Fan C, Yi Y, Zhang L, Yuan Z, Ning S, Zheng Y, Liu D. Introgression of Powdery Mildew Resistance Gene Pm56 on Rye Chromosome Arm 6RS Into Wheat. Frontiers in Plant Science. 2018;9. DOI: 10.3389/fpls.2018.01040

Zeller F, Kong L, Hartl L, Mohler V, Hsam S. Chromosomal location of genes for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L. em Thell.) 7. Gene Pm29 in line Pova. Euphytica. 2002;123(2):187–94. DOI:10.1023/A:1014944619304

He R, Chang Z, Yang Z, Yuan Z, Zhan H, Zhang X, Liu J. Inheritance and mapping of powdery mildew resistance gene Pm43 introgressed from Thinopyrum intermedium into wheat. Theoretical and Applied Genetics. 2009;118(6):1173–80. DOI: 10.1007/s00122-009-0971-z

Petersen S, Lyerly JH, Worthington ML, Parks WR, Cowger C, Marshall DS, Brown-Guedira G, Murphy JP. Mapping of powdery mildew resistance gene Pm53 introgressed from Aegilops speltoides into soft red winter wheat. Theoretical and Applied Genetics. 2014;128(2):303–12. DOI: 10.1007/s00122-

-2430-8

Hao Y, Parks R, Cowger C, Chen Z, Wang Y, Bland D, et al. Molecular characterization of a new powdery mildew resistance gene Pm54 in soft red winter wheat. Theoretical and Applied Genetics. 2014;128(3):465–76. DOI: 10.1007/s00122-014-2445-1

Liu W, Koo D-H, Xia Q, Li C, Bai F, Song Y, Friebe B, Gill BS. Homoeologous recombination-based transfer and molecular cytogenetic mapping of powdery mildew-resistant gene Pm57 from Aegilops searsii into wheat. Theoretical and Applied Genetics. 2017;130(4):841–8. DOI: 10.1007/s00122-017-2855-y

Zhang D, Zhu K, Dong L, Liang Y, Li G, Fang T, et al. Wheat powdery mildew resistance gene Pm64 derived from wild emmer (Triticum turgidum var. dicoccoides) is tightly linked in 2019;7(6):761–70. DOI: 10.1016/j.cj.2019.03.003

Rey M, Calderón M, Prieto P. The use of the ph1b mutant to induce recombination between the chromosomes of wheat and barley. Frontiers in Plant Science. 2015;6. DOI: 10.3389/fpls.2015.00160

Zhang R, Xiong C, Mu H, Yao R, Meng X, Kong L, et al. Pm67, a new powdery mildew resistance gene transferred from Dasypyrum villosum chromosome 1V to common wheat (Triticum aestivum L.). The Crop Journal. 2021;9(4):882–8. DOI: 10.1016/j.cj.2020.09.012

Hewitt T, Müller MC, Molnár I, Mascher M, Holušová K, et al. A highly differentiated region of wheat chromosome 7AL encodes a Pm1a immune receptor that recognizes its corresponding AvrPm1a effector from Blumeria graminis. New Phytologist. 2020;229(5):2812–26. DOI: 10.1111/nph.17075

Neu C, Stein N, Keller B. Genetic mapping of the Lr20-Pm1 resistance locus reveals suppressed recombination on chromosome arm 7AL in hexaploid wheat. Genome. 2002;45(4):737–44. DOI: 10.1139/G02-040

Szakács É, Szőke-Pázsi K, Kalapos B, Schneider A, Ivanizs L, Rakszegi M, Vida G, et al. 1RS arm of Secale cereanum ‘Kriszta’ confers resistance to stripe rust, improved yield components and high arabinoxylan content in wheat. Scientific Reports. 2020;10(1). DOI: 10.1038/s41598-020-58419-3

Wu X, Bian Q, Gao Y, Ni X, Sun Y, Xuan Y, et al. Evaluation of resistance to powdery mildew and identification of resistance genes in wheat cultivars. PeerJ. 2021;9:e10425. DOI: 10.7717/peerj.10425

Jacott C, Charpentier M, Murray J, Ridout C. Mildew Locus O facilitates colonization by arbuscular mycorrhizal fungi in angiosperms. New Phytologist. 2020;227(2):343–51. DOI: 10.1111/nph.16465

Bourras S, Kunz L, Xue M, Praz CR, Müller MC, Kälin C, et al. The AvrPm3-Pm3 effector-NLR interactions control both racespecific resistance and host-specificity of cereal mildews on wheat. Nature Communications. 2019 May 23;10(1):2292. DOI: 10.1038/s41467-019-10274-1

Liang Y, Xia Y, Chang X, Gong G, Yang J, Hu Y, et al. Comparative Proteomic Analysis of Wheat Carrying Pm40 Response to Blumeria graminis f. sp. tritici Using Two-Dimensional Electrophoresis. International Journal of Molecular Sciences. 2019 Feb 21;20(4):933. DOI: 10.3390/ijms20040933

Koller T, Brunner S, Herren G, Hurni S, Keller B. Pyramiding of transgenic Pm3 alleles in wheat results in improved powdery mildew resistance in the field. Theoretical and Applied Genetics. 2018;131(4):861–71. DOI: 10.1007/s00122-017-3043-9

Singh S, Hurni S, Ruinelli M, Brunner S, Sanchez-Martin J, Krukowski P, et al. Evolutionary divergence of the rye Pm17 and Pm8 resistance genes reveals ancient diversity. Plant Molecular Biology. 2018;98(3):249–60. DOI: 10.1007/s11103-018-0780-3

Stirnweis D, Milani S, Brunner S, Herren G, Buchmann G, Peditto D, et al. Suppression among alleles encoding nucleotidebinding–leucine-rich repeat resistance proteins interferes with resistance in F1 hybrid and allele-pyramided wheat plants. The Plant Journal. 2014;79(6):893–903. DOI: 10.1111/tpj.12592

Wang Z, Li H, Zhang D, Guo L, Chen J, Chen Y, et al. Genetic and physical mapping of powdery mildew resistance gene MlHLT in Chinese wheat landrace Hulutou. Theoretical and Applied Genetics. 2014;128(2):365–73. DOI: 10.1007/s00122-014-2436-2

Pečenková T, Sabol P, Kulich I, Ortmannová J, Žárský V. Constitutive Negative Regulation of R Proteins in Arabidopsis also via Autophagy Related Pathway? Frontiers in Plant Science. 2016;7. DOI: 10.3389/fpls.2016.00260

Huang C, Jin H. Coordinated Epigenetic Regulation in Plants: A Potent Managerial Tool to Conquer Biotic Stress. Frontiers in Plant Science. 2022;12. DOI: 10.3389/fpls.2021.795274

Van Ghelder C, Parent GJ, Rigault P, Prunier J, Giguère I, Caron S, et al. The large repertoire of conifer NLR resistance genes includes drought responsive and highly diversified RNLs. Scientific Reports. 2019;9(1). DOI: 10.1038/s41598-019-47950-7

Wang J, Li Y, Xu F, Xu H, Han Z, Liu L, et al. Candidate powdery mildew resistance gene in wheat landrace cultivar Hongyoumai discovered using SLAF and BSR-Seq. BMC Plant Biology. 2022;22(1). DOI: 10.1186/s12870-022-03448-5

Jacob F, Vernaldi S, Maekawa T. Evolution and conservation of plant NLR functions. Frontiers in Immunology. 2013;4. DOI: 10.3389/fimmu.2013.00297

van Ooijen G, Mayr G, Kasiem MM, Albrecht M, Cornelissen BJ, Takken FL. Structure–function analysis of the Nb-ARC domain of plant disease resistance proteins. Journal of Experimental Botany. 2008;59(6):1383–97. DOI: 10.1093/jxb/ern045

Sánchez-Martín J, Keller B. NLR immune receptors and diverse types of non-NLR proteins control race-specific resistance in Triticeae. Current Opinion in Plant Biology. 2021;62:102053. DOI: 10.1016/j.pbi.2021.102053

##submission.downloads##

Опубліковано

2022-09-19