Формування стійкості до патогенів у рослин за участі епігенетичних чинників і фітогормонів

Автор(и)

  • Вікторія Володимирівна Плигун Національний університет «Києво-Могилянська академія», Ukraine https://orcid.org/0000-0001-5987-3293
  • Максим Зиновійович Антонюк Національний університет «Києво-Могилянська академія», Ukraine https://orcid.org/0000-0002-5877-969X

DOI:

https://doi.org/10.18523/2617-4529.2023.6.3-16

Ключові слова:

стійкість рослин, патогени, гени стійкості, регуляція експресії генів, молекулярно-клітинні механізми, епігенетичні зміни, фітогормони

Анотація

У статті розглянуто особливості стійкості рослин до патогенів, яка визначається наявністю генів резистентності та регуляцією їхньої активності за допомогою фітогормонів, діяльності ядерного порового комплексу, через епігенетичні модифікації на посттранскрипційному та пост-трансляційному рівні ДНК і гістонів, відповідно. Охарактеризовано ядерний поровий комплекс, який складається з нуклеопоринів, ядерного порового кошика, цитоплазматичних філаментів і має здатність вибірково транспортувати транскрипційні фактори до ядра з цитоплазми та мРНК у протилежному напрямку, впливаючи на експресію генів. Серед епігенетичних модифікацій, описаних у статті, найбільш поширеним та охарактеризованим є метилювання (описано для ДНК і гістонів), яке забезпечує стабільність геному, доступність транскрипційних факторів. Зазначено, що для гістонів додавання метильної групи до амінокислотних залишків не завжди є чинником замовчування генів, оскільки вирішальними є кількість доданих груп і те, до якої амінокислоти вони приєднані. Обговорено перехід до транскрипційної активності генів завдяки ацетилюванню гістонів. Ацетилтрансфераза гістонів загального контролю TaGCN5 здатна сприяти експресії гена еноїл-КоА-редуктази в аллогексаплоїдної пшениці, яка задіяна в біосинтезі кутикулярного воску як одного з чинників захисту. Зворотний процес деацетилювання є як позитивним регулятором через зв’язки з факторами відповіді на етилен, так і негативним, оскільки перешкоджає ацетилюванню та метилюванню амінокислот гістонів. Також наведено інформацію про вплив, крім етилену, жасмонової та саліцилової кислот, комбінації перелічених фітогормонів на формування системної набутої резистентності. Позитивним фітогормоном для патогенів є ауксин через його здатність впливати на структуру клітинної стінки. Однак патогени завдяки ефекторам здатні інгібувати імунні відповіді рослини, тому спостерігається постійна «гонка озброєнь» із добором більш ефективних засобів проникнення й розвитку в рослині та її захисних реакцій. Наголошено на важливості й актуальності вивчення шляхів формування стійкості та аспектів, які даватимуть розуміння про визначальні чинники резистентності – наявність послідовності гена та/або факторів, які регулюють її експресію.

Біографії авторів

Вікторія Володимирівна Плигун, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Плигун Вікторія Володимирівна – магістр біології, PhD-студентка НаУКМА

Максим Зиновійович Антонюк, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

Антонюк Максим Зиновійович – доктор біологічних наук, професор кафедри біології НаУКМА

Посилання

  1. Bapela T, Shimelis H, Terefe T, Bourras S, Sánchez-Martín J, Douchkov D, et al. Breeding wheat for powdery mildew resistance: Genetic Resources and methodologies – a review. Agronomy. 2023;13(4):1173. DOI: 10.3390/agronomy13041173
  2. Kunz L, Sotiropoulos AG, Graf J, Razavi M, Keller B, Müller MC. The broad use of the Pm8 resistance gene in wheat resulted in hypermutation of the AVRPM8 gene in the powdery mildew pathogen. BMC Biology. 2023;21(1). DOI: 10.1186/s12915-023-01513-5
  3. Huang C-Y, Jin H. Coordinated epigenetic regulation in plants: A potent managerial tool to conquer Biotic Stress. Frontiers in Plant Science. 2022;12. DOI: 10.3389/fpls.2021.795274
  4. Wu X, Han J, Guo C. Function of nuclear pore complexes in regulation of plant defense signaling. International Journal of Molecular Sciences. 2022;23(6):3031. DOI: 10.3390/ijms23063031
  5. Denancé N, Sánchez-Vallet A, Goffner D, Molina A. Disease resistance or growth: The role of plant hormones in balancing immune responses and fitness costs. Frontiers in Plant Science. 2013;4. DOI: 10.3389/fpls.2013.00155
  6. Müller MC, Kunz L, Schudel S, Lawson AW, Kammerecker S, Isaksson J, et al. Ancient variation of the AvrPm17 gene in powdery mildew limits the effectiveness of the introgressed rye Pm17 resistance gene in wheat. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2022;119(30). DOI: 10.1073/pnas.2108808119
  7. Poretti M, Sotiropoulos AG, Graf J, Jung E, Bourras S, Krattinger SG, et al. Comparative transcriptome analysis of wheat lines in the field reveals multiple essential biochemical pathways suppressed by obligate pathogens. Frontiers in Plant Science. 2021;12. DOI: 10.3389/fpls.2021.720462
  8. Lin DH, Hoelz A. The structure of the Nuclear Pore Complex (an update). Annual Review of Biochemistry. 2019;88(1):725–83. DOI: 10.1146/annurev-biochem-062917-011901
  9. Roth C, Wiermer M. Nucleoporins Nup160 and seh1 are required for disease resistance in Arabidopsis. Plant Signaling & Behavior. 2012;7(10):1212–4. DOI: 10.4161/psb.21426
  10. Lowe AR, Tang JH, Yassif J, Graf M, Huang WY, Groves JT, et al. Importin-β modulates the permeability of the nuclear pore complex in a ran-dependent manner. Elife. 2015 Mar 6;4:e04052. DOI: 10.7554/elife.04052
  11. Li X, Gu Y. Structural and functional insight into the nuclear pore complex and nuclear transport receptors in plant stress signaling. Curr Opin Plant Biol. 2020;58:60–68. DOI: 10.1016/j.pbi.2020.10.006
  12. Tamura K. Nuclear pore complex-mediated gene expression in Arabidopsis thaliana. J Plant Res. 2020;133(4):449–455. DOI: 10.1007/s10265-020-01177-0
  13. Hoang TV, Vo KTX, Hong W-J, et al. Defense response to pathogens through epigenetic regulation in rice. J Plant Biol. 2018;61(1):1–10. DOI: 10.1007/s12374-017-0434-z
  14. Gallego-Bartolomé J. DNA methylation in plants: mechanisms and tools for targeted manipulation. New Phytol. 2020;227(1): 38–44. DOI: 10.1111/nph.16529
  15. Zhi P, Kong L, Liu J, et al. Histone Deacetylase TaHDT701 Functions in TaHDA6-TaHOS15 Complex to Regulate Wheat Defense Responses to Blumeria graminis f.sp. tritici. Int J Mol Sci. 2020;21(7):2640. DOI: 10.3390/ijms21072640
  16. Deng Y, Zhai K, Xie Z, Yang D, Zhu X, Liu J, et al. Epigenetic regulation of antagonistic receptors confers rice blast resistance with yield balance. Science. 2017 Mar 3;355(6328):962–5. DOI: 10.1126/science.aai8898
  17. Wambui Mbichi R, Wang Q-F, Wan T. RNA directed DNA methylation and seed plant genome evolution. Plant Cell Reports. 2020 Jun 27;39(8):983–96. DOI: 10.1007/s00299-020-02558-4
  18. Liu J, He Z. Small DNA Methylation, Big Player in Plant Abiotic Stress Responses and Memory. Frontiers in Plant Science. 2020 Dec 10;11(11). DOI: 10.3389/fpls.2020.595603
  19. Ge C, Moolhuijzen P, Hickey L, Wentzel E, Deng W, Dinglasan EG, et al. Physiological Changes in Barley mlo-11 Powdery Mildew Resistance Conditioned by Tandem Repeat Copy Number. International Journal of Molecular Sciences. 2020 Nov 20; 21(22):8769. DOI: 10.3390/ijms21228769
  20. Cheng Y, Yao J, Zhang H, Huang L, Kang Z. Cytological and molecular analysis of nonhost resistance in rice to wheat powdery mildew and leaf rust pathogens. Protoplasma. 2014;252(4):1167–79. DOI: 10.1007/s00709-014-0750-9
  21. Kong L, Zhi P, Liu J, Li H, Zhang X, Xu J, et al. Epigenetic Activation of Enoyl-CoA Reductase By An Acetyltransferase Complex Triggers Wheat Wax Biosynthesis. Plant Physiology. 2020 May 21;183(3):1250–67. DOI: 10.1104/pp.20.00603
  22. Zheng J, Yang C, Zheng X, Yan S, Qu F, Zhao J, et al. Lipidomic, Transcriptomic, and BSA-660K Single Nucleotide Polymorphisms Profiling Reveal Characteristics of the Cuticular Wax in Wheat. Frontiers in Plant Science. 2021 Nov 24;12. DOI: 10.3389/fpls.2021.794878
  23. Lambertucci S, Orman KM, Das Gupta S, Fisher JP, Gazal S, Williamson RJ, et al. Analysis of Barley Leaf Epidermis and Extrahaustorial Proteomes During Powdery Mildew Infection Reveals That the PR5 Thaumatin-Like Protein TLP5 Is Required for Susceptibility Towards Blumeria graminis f. sp. hordei. Frontiers in Plant Science. 2019 Oct 30;10. DOI: 10.3389/fpls.2019.01138
  24. Wang X, Kong L, Zhi P, Chang C. Update on Cuticular Wax Biosynthesis and Its Roles in Plant Disease Resistance. International Journal of Molecular Sciences. 2020 Aug; 21(15):5514. DOI: 10.3390/ijms21155514
  25. Wang K, Rong W, Liu Y, Li H, Zhang Z. Wheat Elongator subunit 4 is required for epigenetic regulation of host immune response to Rhizoctonia cerealis. The Crop Journal. 2020 Aug; 8(4):565–76. DOI: 10.1016/j.cj.2019.11.005
  26. Jin P, Gao S, He L, Xu M, Zhang T, Zhang F, et al. Genome-Wide Identification and Expression Analysis of the Histone Deacetylase Gene Family in Wheat (Triticum aestivum L.). Plants. 2020 Dec 24;10(1):19. DOI: 10.3390/plants10010019
  27. Liu J, Zhi P, Wang X, Fan Q, Chang C. Wheat WD40-repeat protein TaHOS15 functions in a histone deacetylase complex to fine-tune defense responses to Blumeria graminis f.sp. tritici. Journal of Experimental Botany. 2018 Sep 11;70(1):255–68. DOI: 10.1093/jxb/ery330
  28. Grant JJ, Chini A, Basu D, Loake GJ. Targeted Activation Tagging of the Arabidopsis NBS-LRR gene, ADR1, Conveys Resistance to Virulent Pathogens. Molecular Plant-Microbe Interactions®. 2003 Aug;16(8):669–80. DOI: 10.1094/MPMI.2003.16.8.669
  29. Li N, Han X, Feng D, Yuan D, Huang L-J. Signaling Crosstalk between Salicylic Acid and Ethylene/Jasmonate in Plant Defense: Do We Understand What They Are Whispering? International Journal of Molecular Sciences. 2019 Feb 4;20(3):671. DOI: 10.3390/ijms20030671
  30. Rabe F, Seitner D, Bauer L, Navarrete F, Czedik-Eysenberg A, Rabanal FA, et al. Phytohormone sensing in the biotrophic fungus Ustilago maydis – the dual role of the transcription factor Rss1. Molecular Microbiology. 2016 Aug 8;102(2): 290–305. DOI: 10.1111/mmi.13460
  31. Huang W, Wang Y, Li X, Zhang Y. Biosynthesis and Regulation of Salicylic Acid and N-Hydroxypipecolic Acid in Plant Immunity. Mol Plant. 2020 Jan;13(1):31–41. DOI: 10.1016/j.molp.2019.12.008
  32. Lefevere H, Bauters L, Gheysen G. Salicylic Acid Biosynthesis in Plants. Frontiers in Plant Science. 2020;11. DOI: 10.3389/fpls.2020.00338
  33. Hao Q, Wang W, Han X, Wu J, Lyu B, Chen F, et al. Isochorismatebased salicylic acid biosynthesis confers basal resistance to Fusarium graminearum in barley. Molecular Plant Pathology. 2018 Apr 25;19(8):1995–2010. DOI: 10.1111/mpp.12675
  34. Kumar D. Salicylic acid signaling in disease resistance. Plant Science. 2014 Nov 1;228:127–34. DOI: 10.1016/j.plantsci.2014.04.014
  35. Caarls L, Pieterse CMJ, Van Wees SCM. How salicylic acid takes transcriptional control over jasmonic acid signaling. Frontiers in Plant Science. 2015;6. DOI: 10.3389/fpls.2015.00170
  36. Moreau M, Tian M, Klessig DF. Salicylic acid binds NPR3 and NPR4 to regulate NPR1-dependent defense responses. Cell Research. 2012 Jun 26;22(12):1631–3. DOI: 10.1038/cr.2012.100
  37. Cosgrove D. Plant expansins: diversity and interactions with plant cell walls. Current Opinion in Plant Biology. 2015;25: 162–72. DOI: 10.1016/j.pbi.2015.05.014
  38. Buchanan BB, Gruissem W, Jones RL, editors. Biochemistry and Molecular Biology of Plants. 2nd ed. Nashville, TN: John Wiley & Sons; 2015. 1280 p.
  39. Sampedro J, Cosgrove DJ. The expansin superfamily. Genome Biol. 2005;6,242. DOI: 10.1186/gb-2005-6-12-242
  40. Li X, Yang D-L, Sun L, Li Q, Mao B, He Z. The Systemic Acquired Resistance Regulator OsNPR1 Attenuates Growth by Repressing Auxin Signaling through Promoting IAA-Amido Synthase Expression. Plant Physiology. 2016 Jul 4;172(1): 546–58. DOI: 10.1104/pp.16.00129
  41. Dempsey DA, Klessig DF. How does the multifaceted plant hormone salicylic acid combat disease in plants and are similar mechanisms utilized in humans? BMC Biology. 2017 Mar 23; 15(1). DOI: 10.1186/s12915-017-0364-8
  42. Liu H, Carvalhais LC, Kazan K, Schenk PM. Development of marker genes for jasmonic acid signaling in shoots and roots of wheat. Plant Signaling & Behavior. 2016 Apr 26;11(5):e1176654. DOI: 10.1080/15592324.2016.1176654
  43. Jing Y, Liu J, Liu P, Ming D, Sun J. Overexpression of TaJAZ1 increases powdery mildew resistance through promoting reactive oxygen species accumulation in bread wheat. Scientific Reports. 2019 Apr 5;9(1). DOI: 10.1038/s41598-019-42177-y
  44. Wang Y, Qiao L, Bai J, Wang P, Duan W, Yuan S, et al. Genomewide characterization of JASMONATE-ZIM DOMAIN transcription repressors in wheat (Triticum aestivum L.). BMC Genomics. 2017 Feb 13;18(1). DOI: 10.1186/s12864-017-3582-0
  45. Wager A, Browse J. Social Network: JAZ Protein Interactions Expand Our Knowledge of Jasmonate Signaling. Frontiers in Plant Science. 2012;3. DOI: 10.3389/fpls.2012.00041
  46. Binder BM. Ethylene signaling in plants. Journal of Biological Chemistry. 2020 Apr 24;295(22):7710–25. DOI: 10.1074/jbc. REV120.010854
  47. Zhao Z, Feng Q, Liu P, He X, Zhao J, Xu Y, et al. RPW8.1 enhances the ethylene-signaling pathway to feedback-attenuate its mediated cell death and disease resistance in Arabidopsis. New Phytologist. 2020 Sep 5;229(1):516–31. DOI: 10.1111/nph.16857
  48. Xing L, Di Z, Yang W, Liu J, Li M, Wang X, et al. Overexpression of ERF1-V from Haynaldia villosa Can Enhance the Resistance of Wheat to Powdery Mildew and Increase the Tolerance to Salt and Drought Stresses. Frontiers in Plant Science. 2017 Nov 29;8. DOI: 10.3389/fpls.2017.01948
  49. Bar-Joseph Z, Gerber GK, Lee TI, Rinaldi NJ, Yoo JY, Robert F, et al. Computational discovery of gene modules and regulatory networks. Nature Biotechnology. 2003 Nov 1;21(11):1337–42. DOI: 10.1038/nbt890
  50. Zheng H, Dong L, Han X, Jin H, Yin C, Han Y, et al. The TuMYB46L – TuACO3 module regulates ethylene biosynthesis in einkorn wheat defense to powdery mildew. New Phytologist. 2019 Dec 16;225(6):2526–41. DOI: 10.1111/nph.16305
  51. Gregorová Z, Socha P, Maglovski M, Moravčíková J, Libantová J, Kuna R, et al. Wheat pathogen resistance and chitinase profile. Journal of Microbiology, Biotechnology and Food Sciences. 2015 Feb 2;4(special issue 2 (Biotechnology)):15–8. DOI: 10.15414/jmbfs.2015.4.special2.15-18
  52. Kumar M, Brar A, Yadav M, Chawade A, Vivekanand V, Pareek N. Chitinases—Potential Candidates for Enhanced Plant Resistance towards Fungal Pathogens. Agriculture. 2018 Jun 22;8(7):88. DOI: 10.3390/agriculture8070088
  53. Ma F, Yang X, Shi Z, Miao X. Novel crosstalk between ethylene- and jasmonic acid-pathway responses to a piercing–sucking insect in rice. New Phytologist. 2019;225(1):474–87. DOI: 10.1111/nph.16111
  54. McCombe CL, Greenwood JR, Solomon PS, Williams SJ. Molecular plant immunity against biotrophic, hemibiotrophic, and necrotrophic fungi. Essays in Biochemistry. 2022 May 19. DOI: 10.1042/EBC20210073
  55. Wang X, Jiang N, Liu J, Liu W, Wang G-L. The role of effectors and host immunity in plant–necrotrophic fungal interactions. Virulence. 2014 Jul 17;5(7):722–32. DOI: 10.4161/viru.29798
  56. Wolpert TJ, Lorang JM. Victoria Blight, defense turned upside down. Physiological and Molecular Plant Pathology. 2016 Jul; 95:8–13. DOI: 10.1016/j.pmpp.2016.03.006
  57. Yang J, Duan G, Li C, Liu L, Han G, Zhang Y, et al. The crosstalks between jasmonic acid and other plant hormone signaling highlight the involvement of jasmonic acid as a core component in plant response to biotic and abiotic stresses. Front Plant Sci. 2019;10:1349. DOI: 10.3389/fpls.2019.01349
  58. Liu H, Timko MP. Jasmonic Acid Signaling and Molecular Crosstalk with Other Phytohormones. International Journal of Molecular Sciences. 2021;22(6):2914. DOI: 10.3390/ijms22062914
  59. Carere J, Powell J, Fitzgerald T, Kazan K, Gardiner DM. BdACT2a encodes an agmatine coumaroyl transferase required for pathogen defence in Brachypodium distachyon. Physiological and Molecular Plant Pathology. 2018;104:69–6. DOI: 10.1016/j.pmpp.2018.09.003
  60. Wang Y, Mostafa S, Zeng W, Jin B. Function and Mechanism of Jasmonic Acid in Plant Responses to Abiotic and Biotic Stresses. International Journal of Molecular Sciences. 2021;22(16):8568. DOI: 10.3390/ijms22168568
  61. Zander M, Thurow C, Gatz C. TGA Transcription Factors Activate the Salicylic Acid-Suppressible Branch of the Ethylene-Induced Defense Program by Regulating ORA59 Expression. Plant Physiology. 2014;165(4):1671–83. DOI: 10.1104/pp.114.243360
  62. Zhu Z, Li G, Yan C, Liu L, Zhang Q, Han Z, et al. DRL1, Encoding A NAC Transcription Factor, Is Involved in Leaf Senescence in Grapevine. International Journal of Molecular Sciences. 2019 May 31;20(11):2678. DOI: 10.3390/ijms20112678
  63. Ruan J, Zhou Y, Zhou M, Yan J, Khurshid M, Weng W, Cheng J, Zhang K. Jasmonic Acid Signaling Pathway in Plants. International Journal of Molecular Sciences. 2019;20(10):2479. DOI: 10.3390/ijms20102479
  64. Choudhary KK, Singh S, Agrawal M, et al. Role of Jasmonic and Salicylic Acid Signaling in Plants under UV-B Stress. In: Jasmonates and Salicylates Signaling in Plants. Springer International Publishing; 2021. p. 45–63.
  65. Zhu F, Zhang Q, Che Y, Zhu P, Zhang Q, Ji Z. Glutathione contributes to resistance responses to TMV through a differential modulation of salicylic acid and reactive oxygen species. Molecular Plant Pathology. 2021;22(12):1668–87. DOI: 10.1111/mpp.13138
  66. Künstler A, Király L, Kátay G, Enyedi AJ, Gullner G. Glutathione Can Compensate for Salicylic Acid Deficiency in Tobacco to Maintain Resistance to Tobacco Mosaic Virus. Frontiers in Plant Science. 2019 Sep 13;10. DOI: 10.3389/fpls.2019.01115

##submission.downloads##

Опубліковано

2023-08-03

Як цитувати

1.
Плигун ВВ, Антонюк МЗ. Формування стійкості до патогенів у рослин за участі епігенетичних чинників і фітогормонів. NRPBE [інтернет]. 03, Серпень 2023 [цит. за 02, Березень 2024];6:3-16. доступний у: http://nrpbe.ukma.edu.ua/article/view/285719