Стійкість рослин до збудників як результат взаємодії генів

Автор(и)

  • Дарина Володимирівна Павлюк Національний університет «Києво-Могилянська академія», Україна
  • Тамара Костянтинівна Терновська Національний університет «Києво-Могилянська академія», Україна https://orcid.org/0000-0002-9712-1516
  • Максим Зиновійович Антонюк Національний університет «Києво-Могилянська академія», Україна https://orcid.org/0000-0002-5877-969X

DOI:

https://doi.org/10.18523/2617-4529.2024.7.3-15

Ключові слова:

стійкість рослин, рослинні гени стійкості, ефектори патогену, R-Avr взаємодія, резистосома

Анотація

Сучасна інформація щодо геноміки рослин та збудників їхніх захворювань і досягнення молекулярної біології дали змогу констатувати участь продуктів генів, білків, в організації складних молекулярних комплексів, які збираються для реалізації певної ознаки фенотипу. Ознака стійкість/чутливість рослини до певного біотичного чинника цікава ще й тим, що відбувається взаємодія не лише між генами одного організму, а й між генами організмів, які належать до різних царств живого.
Стійкість рослин до патогенів може бути пасивною (забезпечується переважно ознаками морфології рослини) і активною. Активна стійкість формується внаслідок проникнення до рослини збудника або його елісіторів та ефекторів. Активний захист рослини на молекулярному рівні виражається в запуску МАРК-каскаду, накопиченні активних форм кисню, збільшенні потоку йонів кальцію до клітини. Активний захист може реалізовуватися на двох рівнях. Перший рівень, РТІ (PAMP Triggered Immunity), розвивається у відповідь на контакт рослини з широким спектром неадаптованих патогенів. Стійкість (імунітет), що при цьому формується, називають неспецифічною, або горизонтальною, або кількісною. Молекулярним інструментом ініціації захисних реакцій є рецептори PRR (Pattern Recognition Receptors). Адаптовані патогени здатні долати РТІ, надсилаючи в рослинні клітини ефектори. Це білкові молекули, функцією яких є створення всередині клітини умов, більш пермісивних для збудника. Ефектор може розпізнаватися специфічним рецептором рослини NLR (Nod-Like Receptors), і між ними відбувається комплементація. Є інші специфічні рослинні молекули, nonNLR, з іншим типом взаємодії білкових продуктів для розпізнавання. В обох випадках розвивається другий рівень захисту, ЕТІ (Effector Triggered Immunity). Перелік молекулярних процесів на другому рівні захисту не відрізняється від переліку першого рівня, проте процеси відбуваються більш інтенсивно і супроводжуються загибеллю вражених клітин. Це перешкоджає подальшому розповсюдженню збудника по рослині. Молекулярні події першого та другого рівнів захисту не є ізольованими. Взаємодію між ними із залученням продуктів рослинних генів і генів збудника описують моделі «zig-zag-zig», «invasion model», інтегрована модель айсберга. Взаємодію рослинних генів для розпізнання ефектора описують моделі «охоронець» і «вловлювач». Для ініціації захисної реакції рослинні рецептори, які можуть іноді диференціюватися на сенсори та хелпери, утворюють білкові комплекси, резистосоми.

Біографії авторів

Дарина Володимирівна Павлюк, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

студентка бакалаврської програми «Біологія та біотехнологія» кафедри біології Національного університету «Києво-Могилянська академія» (НаУКМА), Київ, Україна

daryna.pavliuk@ukma.edu.ua

Тамара Костянтинівна Терновська, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

доктор біологічних наук, професор кафедри біології Національного університету «Києво-Могилянська академія» (НаУКМА), Київ, Україна

ternovska@ukma.edu.ua

Максим Зиновійович Антонюк, Національний університет «Києво-Могилянська академія»

доктор біологічних наук, завідувач кафедри біології Національного університету «Києво-Могилянська академія» (НаУКМА), Київ, Україна

antonyuk.m@ukma.edu.ua

Посилання

  1. Oh S, Choi D. Receptor-mediated nonhost resistance in plants. Essays in Biochemistry. 2022 Apr 7. doi:10.1042/ebc20210080
  2. He DC, He MH, Amalin DM, Liu W, Alvindia DG, et al. Biological Control of Plant Diseases: An Evolutionary and Eco-Economic Consideration. Pathogens. 2021 Oct 12;10(10):1311.doi:10.3390/pathogens10101311
  3. Pélissier R, Violle C, Morel JB. Plant immunity: Good fences make good neighbors? Curr Opin Plant Biol. 2021 Aug;62:102045. doi:10.1016/j.pbi.2021.102045
  4. Gill US, Lee S, Mysore KS. Host Versus Nonhost Resistance: Distinct Wars with Similar Arsenals. Phytopathology. 2015 May;105(5):580-7. doi:10.1094/phyto-11-14-0298-rv
  5. Sánchez-Martín J, Keller B. NLR immune receptors and diverse types of non-NLR proteins control race-specific resistance in Triticeae. Current Opinion in Plant Biology. 2021 Aug 1;62: 102053-3. doi:10.1016/j.pbi.2021.102053
  6. Wu Y, Sexton W, Yang B, Xiao S. Genetic approaches to dissect plant nonhost resistance mechanisms. Molecular plant pathology. 2023 Jan 8;24(3):272-83. doi:10.1111/mpp.13290
  7. Heath MC. Nonhost resistance and nonspecific plant defenses. Curr Opin Plant Biol. 2000 Aug;3(4):315-9. doi:10.1016/s1369-5266(00)00087-x
  8. Nürnberger T, Lipka V. Non-host resistance in plants: new insights into an old phenomenon. Mol Plant Pathol. 2005 May 1;6(3):335-45. doi:10.1111/j.1364-3703.2005.00279.x
  9. Mysore KS, Ryu CM. Nonhost resistance: how much do we know? Trends Plant Sci. 2004 Feb;9(2):97-104. doi:10.1016/j.tplants.2003.12.005
  10. Choi HW, Klessig DF. DAMPs, MAMPs, and NAMPs in plant innate immunity. BMC Plant Biol. 2016 Oct 26;16(1):232.doi:10.1186/s12870-016-0921-2
  11. Lu Y, Tsuda K. Intimate Association of PRR- and NLRMediated Signaling in Plant Immunity. Mol Plant Microbe Interact. 2021 Jan;34(1):3-14. doi:10.1094/MPMI-08-20-0239-IA.Epub 2020 Dec 2.
  12. Thordal-Christensen H. A holistic view on plant effectortriggered immunity presented as an iceberg model. Cellular and Molecular Life Sciences. 2020 Apr 10;77(20):3963-76.doi:10.1007/s00018-020-03515-w
  13. Bigeard J, Colcombet J, Hirt H. Signaling mechanisms in pattern-triggered immunity (PTI). Mol Plant. 2015 Apr;8(4):521-39. doi:10.1016/j.molp.2014.12.022
  14. Bourras S, McNally KE, Ben-David R, Parlange F, Roffler S, et al. Multiple Avirulence Loci and Allele-Specific Effector Recognition Control thePm3Race-Specific Resistance of Wheat to Powdery Mildew. The Plant Cell. 2015 Oct 9;tpc.15.00171. doi:10.1105/tpc.15.00171
  15. Guo J, Cheng Y. Advances in Fungal Elicitor-Triggered Plant Immunity. Int J Mol Sci. 2022 Oct 9;23(19):12003. doi:10.3390/ijms231912003
  16. de Wit, PJGM. How plants recognize pathogens and defend themselves. Cell. Mol. Life. Sci. 2007, 64, 2726-32. doi:10.1007/s00018-007-7284-7
  17. Fang Y, Gu Y. Regulation of Plant Immunity by Nuclear Membrane-Associated Mechanisms. Front Immunol. 2021 Dec 6;12:771065. doi:10.3389/fimmu.2021.771065
  18. Dodds PN, Rathjen JP. Plant immunity: towards an integrated view of plant-pathogen interactions. Nat Rev Genet. 2010 Aug;11(8):539-48. doi:10.1038/nrg2812
  19. Irieda H, Inoue Y, Mori M, Yamada K, Oshikawa Y, et al. Conserved fungal effector suppresses PAMP-triggered immunity by targeting plant immune kinases. Proc Natl Acad Sci U S A. 2019 Jan 8;116(2):496-505. doi:10.1073/pnas.1807297116
  20. Cui H, Tsuda K, Parker JE. Effector-triggered immunity: from pathogen perception to robust defense. Annu Rev Plant Biol. 2015;66:487-511. doi:10.1146/annurev-arplant-050213-040012
  21. Jones JD, Dangl JL. The plant immune system. Nature. 2006 Nov 16;444(7117):323-9. doi:10.1038/nature05286
  22. Couto D, Zipfel C. Regulation of pattern recognition receptor signalling in plants. Nat Rev Immunol. 2016 Sep;16(9):537-52.doi:10.1038/nri.2016.77
  23. Figueroa M, Ortiz D, Henningsen EC. Tactics of host manipulation by intracellular effectors from plant pathogenic fungi. Curr Opin Plant Biol. 2021 Aug;62:102054. doi:10.1016/j.pbi.2021.102054
  24. Mapuranga J, Chang J, Yang W. Combating powdery mildew: Advances in molecular interactions between Blumeria graminis f. sp. tritici and wheat. Frontiers in Plant Science. 2022 Dec 16;13. doi:10.3389/fpls.2022.1102908
  25. Dolatabadian A, Fernando WGD. Genomic Variations and Mutational Events Associated with Plant-Pathogen Interactions. Biology (Basel). 2022 Mar 10;11(3):421. doi:10.3390/biology11030421
  26. Ngou BPM, Ding P, Jones JDG. Thirty years of resistance: Zigzag through the plant immune system. Plant Cell. 2022 Apr 26;34(5):1447-78. doi:10.1093/plcell/koac041
  27. Zou S, Xu Y, Li Q, Wei Y, Zhang Y, et al. Wheat powdery mildew resistance: from gene identification to immunity deployment. Front Plant Sci. 2023 Sep 18;14:1269498.doi:10.3389/fpls.2023.1269498
  28. Lu P, Guo L, Wang Z, Li B, Li J, et al. A rare gain of function mutation in a wheat tandem kinase confers resistance to powdery mildew. Nat Commun. 2020 Feb 3;11(1):680.doi:10.1038/s41467-020-14294-0
  29. Brueggeman R, Rostoks N, Kudrna D, Kilian A, Han F, et al. The barley stem rust-resistance gene Rpg1 is a novel diseaseresistance gene with homology to receptor kinases. Proc Natl Acad Sci U S A. 2002 Jul 9;99(14):9328-33. doi:10.1073/pnas.142284999
  30. Klymiuk V, Yaniv E, Huang L, Raats D, Fatiukha A, et al. Cloning of the wheat Yr15 resistance gene sheds light on the plant tandem kinase-pseudokinase family. Nat Commun. 2018 Oct 3;9(1):3735. doi:10.1038/s41467-018-06138-9
  31. Tang D, Wang G, Zhou JM. Receptor Kinases in Plant-Pathogen Interactions: More Than Pattern Recognition. Plant Cell. 2017 Apr;29(4):618-37. doi:10.1105/tpc.16.00891
  32. Krattinger SG, Lagudah ES, Spielmeyer W, Singh RP, Huerta-Espino J, et al. A putative ABC transporter confers durable resistance to multiple fungal pathogens in wheat. Science. 2009 Mar 6;323(5919):1360-3. doi:10.1126/science.1166453
  33. Moore JW, Herrera-Foessel S, Lan C, Schnippenkoetter W, Ayliffe M, et al. A recently evolved hexose transporter variant confers resistance to multiple pathogens in wheat. Nat Genet. 2015 Dec;47(12):1494-8. doi:10.1038/ng.3439
  34. Wang Y, Cheng X, Shan Q, Zhang Y, Liu J, et al. Simultaneous editing of three homoeoalleles in hexaploid bread wheat confers heritable resistance to powdery mildew. Nat Biotechnol. 2014 Sep;32(9):947-51. doi:10.1038/nbt.2969
  35. Zhang Y, Bai Y, Wu G, Zou S, Chen Y, et al. Simultaneous modification of three homoeologs of TaEDR1 by genome editing enhances powdery mildew resistance in wheat. Plant J. 2017 Aug;91(4):714-24. doi:10.1111/tpj.13599
  36. Büschges R, Hollricher K, Panstruga R, Simons G, Wolter M, et al. The barley Mlo gene: a novel control element of plant pathogen resistance. Cell. 1997 Mar 7;88(5):695-705. doi:10.1016/s0092-8674(00)81912-1
  37. Kusch S, Panstruga R. mlo-Based Resistance: An Apparently Universal “Weapon” to Defeat Powdery Mildew Disease. Mol Plant Microbe Interact. 2017 Mar;30(3):179-89. doi:10.1094/MPMI-12-16-0255-CR
  38. Chen R, Sun P, Zhong G, Wang W, Tang D. The RECEPTORLIKE PROTEIN53 immune complex associates with LLG1 to positively regulate plant immunity. J Integr Plant Biol. 2022 Sep;64(9):1833-46. doi:10.1111/jipb.13327
  39. Frye CA, Tang D, Innes RW. Negative regulation of defense responses in plants by a conserved MAPKK kinase. Proc Natl Acad Sci U S A. 2001 Jan 2;98(1):373-8. doi:10.1073/pnas.98.1.373
  40. Neubauer M, Serrano I, Rodibaugh N, Bhandari DD, Bautor J, et al. Arabidopsis EDR1 Protein Kinase Regulates the Association of EDS1 and PAD4 to Inhibit Cell Death. Mol Plant Microbe Interact. 2020 Apr;33(4):693-703. doi:10.1094/MPMI-12-19-0339-R
  41. Schmidt SM, Panstruga R. Pathogenomics of fungal plant parasites: what have we learnt about pathogenesis? Curr Opin Plant Biol. 2011 Aug;14(4):392-9. doi:10.1016/j.pbi.2011.03.006
  42. Staskawicz BJ, Dahlbeck D, Keen NT. Cloned avirulence gene of Pseudomonas syringae pv. glycinea determines race-specific incompatibility on Glycine max (L.) Merr. Proc Natl Acad Sci U S A. 1984 Oct;81(19):6024-8. doi:10.1073/pnas.81.19.6024
  43. Takamatsu S. Origin and evolution of the powdery mildews (Ascomycota, Erysiphales). Mycoscience 2013;54(1):75-86.doi:10.1016/j.myc.2012.08.004
  44. Chen J, Upadhyaya NM, Ortiz D, Sperschneider J, Li F, et al. Loss of AvrSr50 by somatic exchange in stem rust leads to virulence for Sr50 resistance in wheat. Science. 2017 Dec 22; 358(6370):1607-10. doi:10.1126/science.aao4810
  45. Upadhyaya NM, Mago R, Panwar V, Hewitt T, Luo M, et al. Genomics accelerated isolation of a new stem rust avirulence gene-wheat resistance gene pair. Nat Plants. 2021 Sep;7(9): 1220-28. doi:10.1038/s41477-021-00971-5
  46. Saur IM, Bauer S, Kracher B, Lu X, Franzeskakis L, et al. Multiple pairs of allelic MLA immune receptor-powdery mildew AVRA effectors argue for a direct recognition mechanism. Elife. 2019 Feb 19;8:e44471. doi:10.7554/eLife.44471
  47. Müller MC, Praz CR, Sotiropoulos AG, Menardo F, Kunz L, et al. A chromosome-scale genome assembly reveals a highly dynamic effector repertoire of wheat powdery mildew. New Phytol. 2019 Mar;221(4):2176-89. doi:10.1111/nph.15529
  48. Selin C, de Kievit TR, Belmonte MF, Fernando WGD. Elucidating the Role of Effectors in Plant-Fungal Interactions: Progress and Challenges. Frontiers in Microbiology. 2016 Apr 27;7. doi:10.3389/fmicb.2016.00600
  49. Praz CR, Bourras S, Zeng F, Sánchez-Martín J, Menardo F, et al. AvrPm2 encodes an RN ase-like avirulence effector which is conserved in the two different specialized forms of wheat and rye powdery mildew fungus. New Phytologist. 2016 Dec 9; 213(3):1301-14. doi:10.1111/nph.14372
  50. Hewitt T, Müller MC, Molnár I, Mascher M, Holušová K, et al. A highly differentiated region of wheat chromosome 7AL encodes a Pm1a immune receptor that recognizes its corresponding AvrPm1a effector from Blumeria graminis. New Phytol. 2021 Mar;229(5):2812-26. doi:10.1111/nph.17075
  51. Bourras S, McNally KE, Müller MC, Wicker T, Keller B. Avirulence Genes in Cereal Powdery Mildews: The Gene-for-Gene Hypothesis 2.0. Frontiers in Plant Science. 2016 Mar 1;7. doi:10.3389/fpls.2016.00241
  52. Bourras S, Kunz L, Xue M, Praz CR, Müller MC, et al. The AvrPm3-Pm3 effector-NLR interactions control both racespecific resistance and host-specificity of cereal mildews on wheat. Nature Communications. 2019 May 23;10(1):2292. doi:10.1038/s41467-019-10274-1
  53. Spanu PD, Abbott JC, Amselem J, Burgis TA, Soanes DM, et al. Genome expansion and gene loss in powdery mildew fungi reveal tradeoffs in extreme parasitism. Science. 2010 Dec 10; 330(6010):1543-6. doi:10.1126/science.1194573
  54. Koeck M, Hardham AR, Dodds PN. The role of effectors of biotrophic and hemibiotrophic fungi in infection. Cell Microbiol. 2011 Dec;13(12):1849-57. doi:10.1111/j.1462-5822.2011.01665.x
  55. Bindschedler LV, McGuffin LJ, Burgis TA, Spanu PD, Cramer R. Proteogenomics and in silico structural and functional annotation of the barley powdery mildew Blumeria graminis f. sp. hordei. Methods. 2011 Aug;54(4):432-41. doi:10.1016/j.ymeth.2011.03.006
  56. Bindschedler LV, Panstruga R, Spanu PD. Mildew-Omics: How Global Analyses Aid the Understanding of Life and Evolution of Powdery Mildews. Front Plant Sci. 2016 Feb 15;7:123. doi:10.3389/fpls.2016.00123
  57. Spanu PD. Cereal immunity against powdery mildews targets RNase-Like Proteins associated with Haustoria (RALPH) effectors evolved from a common ancestral gene. New Phytol. 2017 Feb;213(3):969-71. doi:10.1111/nph.14386
  58. Parlange F, Roffler S, Menardo F, Ben-David R, Bourras S, et al. Genetic and molecular characterization of a locus involved in avirulence of Blumeria graminis f. sp. tritici on wheat Pm3 resistance alleles. Fungal Genet Biol. 2015 Sep;82:181-92. doi:10.1016/j.fgb.2015.06.009
  59. Müller MC, Kunz L, Schudel S, Lawson AW, Kammerecker S, et al. Ancient variation of the AvrPm17 gene in powdery mildew limits the effectiveness of the introgressed rye Pm17 resistance gene in wheat. Proc Natl Acad Sci U S A. 2022 Jul 26; 119(30):e2108808119. doi:10.1073/pnas.2108808119
  60. Inohara N, Nuñez G. ML – a conserved domain involved in innate immunity and lipid metabolism. Trends Biochem Sci. 2002 May;27(5):219-21. doi:10.1016/s0968-0004(02)02084-4
  61. Menardo F, Praz CR, Wicker T, Keller B. Rapid turnover of effectors in grass powdery mildew (Blumeria graminis). BMC Evol Biol. 2017 Oct 31;17(1):223. doi:10.1186/s12862-017-1064-2
  62. Scholze H, Boch J. TAL effector-DNA specificity. Virulence. 2010 Sep;1(5):428-32. doi:10.4161/viru.1.5.12863
  63. Wicker T, Oberhaensli S, Parlange F, Buchmann JP, Shatalina M, et al. The wheat powdery mildew genome shows the unique evolution of an obligate biotroph. Nat Genet. 2013 Sep; 45(9):1092-6. doi:10.1038/ng.2704
  64. Pedersen C, Ver Loren van Themaat E, McGuffin LJ, Abbott JC, Burgis TA, et al. Structure and evolution of barley powdery mildew effector candidates. BMC Genomics. 2012 Dec 11; 13:694. doi:10.1186/1471-2164-13-694
  65. Miller ME, Nazareno ES, Rottschaefer SM, Riddle J, Dos Santos Pereira D, et al. Increased virulence of Puccinia coronata f. sp.avenae populations through allele frequency changes at multiple putative Avr loci. PLoS Genet. 2020 Dec 28;16(12):e1009291. doi:10.1371/journal.pgen.1009291
  66. Pliego C, Nowara D, Bonciani G, Gheorghe DM, Xu R, et al. Host-induced gene silencing in barley powdery mildew reveals a class of ribonuclease-like effectors. Mol Plant Microbe Interact. 2013 Jun;26(6):633-42. doi:10.1094/MPMI-01-13-0005-R
  67. Flor, H. H. 1971. Current status of the gene-for-gene concept. Annu. Rev. Phytopathol. 9:275-96.
  68. Dangl JL, Jones JD. Plant pathogens and integrated defence responses to infection. Nature. 2001 Jun 14;411(6839):826-33. doi:10.1038/35081161
  69. Schornack S, Meyer A, Römer P, Jordan T, Lahaye T. Gene-forgene-mediated recognition of nuclear-targeted AvrBs3-like bacterial effector proteins. Journal of Plant Physiology. 2006 Feb 10;163(3):256-72. doi:10.1016/j.jplph.2005.12.001
  70. Bent AF, Mackey D. Elicitors, Effectors, and RGenes: The New Paradigm and a Lifetime Supply of Questions. Annual Review of Phytopathology. 2007 Sep 8;45(1):399-436. doi:10.1146/annurev.phyto.45.062806.094427
  71. van der Hoorn RA, Kamoun S. From Guard to Decoy: a new model for perception of plant pathogen effectors. Plant Cell. 2008 Aug;20(8):2009-17. doi:10.1105/tpc.108.060194
  72. Cesari S, Bernoux M, Moncuquet P, Kroj T, Dodds PN. A novel conserved mechanism for plant NLR protein pairs: the “integrated decoy” hypothesis. Front Plant Sci. 2014 Nov 25; 5:606. doi:10.3389/fpls.2014.00606
  73. Kroj T, Chanclud E, Michel-Romiti C, Grand X, Morel JB. Integration of decoy domains derived from protein targets of pathogen effectors into plant immune receptors is widespread. New Phytol. 2016 Apr;210(2):618-26. doi:10.1111/nph.13869
  74. Todd JNA, Carreón-Anguiano KG, Islas-Flores I, Canto-Canché B. Fungal Effectoromics: A World in Constant Evolution. Int J Mol Sci. 2022 Nov 3;23(21):13433. doi:10.3390/ijms232113433
  75. Cook DE, Mesarich CH, Thomma BP. Understanding plant immunity as a surveillance system to detect invasion. Annu Rev Phytopathol. 2015;53:541-63. doi:10.1146/annurev-phyto-080614-120114
  76. Yuan M, Jiang Z, Bi G, Nomura K, Liu M, et al. Patternrecognition receptors are required for NLR-mediated plant immunity. Nature. 2021 Apr;592(7852):105-109. doi:10.1038/s41586-021-03316-6
  77. Thordal-Christensen H. A holistic view on plant effectortriggered immunity presented as an iceberg model. Cell Mol Life Sci. 2020 Oct;77(20):3963-76. doi:10.1007/s00018-020-03515-w
  78. Geng S, Kong X, Song G, Jia M, Guan J, et al. DNA methylation dynamics during the interaction of wheat progenitor Aegilops tauschii with the obligate biotrophic fungus Blumeria graminis f. sp. tritici. New phytologist. 2018 Sep 6;221(2):1023-35. doi:10.1111/nph.15432
  79. Baggs E, Dagdas G, Krasileva KV. NLR diversity, helpers and integrated domains: making sense of the NLR IDentity. Curr Opin Plant Biol. 2017 Aug;38:59-67. doi:10.1016/j.pbi.2017.04.012
  80. Barragan AC, Weigel D. Plant NLR diversity: the known unknowns of pan-NLRomes. Plant Cell. 2021 May 31;33(4): 814-31. doi:10.1093/plcell/koaa002
  81. Jamieson PA, Shan L, He P. Plant cell surface molecular cypher: Receptor-like proteins and their roles in immunity and development. Plant Sci. 2018 Sep;274:242-51. doi:10.1016/j.plantsci.2018.05.030
  82. Andolfo G, Di Donato A, Chiaiese P, De Natale A, Pollio A, et al. Alien Domains Shaped the Modular Structure of Plant NLR Proteins. Genome Biol Evol. 2019 Dec 1;11(12):3466-77.doi:10.1093/gbe/evz248
  83. Contreras MP, Lüdke D, Pai H, Toghani A, Kamoun S. NLR receptors in plant immunity: making sense of the alphabet soup. EMBO Rep. 2023 Oct 9;24(10):e57495. doi:10.15252/embr.202357495
  84. Wang J, Hu M, Wang J, Qi J, Han Z, et al. Reconstitution and structure of a plant NLR resistosome conferring immunity. Science. 2019 Apr 5;364(6435):eaav5870. doi:10.1126/science.aav5870
  85. Zhao YB, Liu MX, Chen TT, Ma X, Li ZK, et al. Pathogen effector AvrSr35 triggers Sr35 resistosome assembly via a direct recognition mechanism. Sci Adv. 2022 Sep 9;8(36):eabq5108. doi:10.1126/sciadv.abq5108
  86. Hailemariam S, Liao CJ, Mengiste T. Receptor-like cytoplasmic kinases: orchestrating plant cellular communication. Trends Plant Sci. 2024 May 29:S1360-1385(24)00111-0. doi:10.1016/j.tplants.2024.04.006
  87. Maqbool A, Saitoh H, Franceschetti M, Stevenson CE, Uemura A, et al. Structural basis of pathogen recognition by an integrated HMA domain in a plant NLR immune receptor. Elife. 2015 Aug 25;4:e08709. doi:10.7554/eLife.08709
  88. Wu CH, Abd-El-Haliem A, Bozkurt TO, Belhaj K, Terauchi R, et al. NLR network mediates immunity to diverse plant pathogens. Proc Natl Acad Sci U S A. 2017 Jul 25;114(30):8113-18. doi:10.1073/pnas.1702041114
  89. Adachi H, Derevnina L, Kamoun S. NLR singletons, pairs, and networks: evolution, assembly, and regulation of the intracellular immunoreceptor circuitry of plants. Curr Opin Plant Biol. 2019 Aug;50:121-31. doi:10.1016/j.pbi.2019.04.007
  90. Feehan JM, Castel B, Bentham AR, Jones JD. Plant NLRs get by with a little help from their friends. Curr Opin Plant Biol. 2020 Aug;56:99-108. doi:10.1016/j.pbi.2020.04.006
  91. Kourelis J, Contreras MP, Harant A, Pai H, Lüdke D, et al. The helper NLR immune protein NRC3 mediates the hypersensitive cell death caused by the cell-surface receptor Cf-4. PLoS Genet.2022 Sep 22;18(9):e1010414. doi:10.1371/journal.pgen.1010414
  92. Bonardi V, Tang S, Stallmann A, Roberts M, Cherkis K, et al. Expanded functions for a family of plant intracellular immune receptors beyond specific recognition of pathogen effectors. Proc Natl Acad Sci U S A. 2011 Sep 27;108(39):16463-8.doi:10.1073/pnas.1113726108
  93. Qi T, Seong K, Thomazella DPT, Kim JR, Pham J, et al. NRG1 functions downstream of EDS1 to regulate TIR-NLR-mediated plant immunity in Nicotiana benthamiana. Proc Natl Acad Sci U S A. 2018 Nov 13;115(46):E10979-E10987. doi:10.1073/pnas.1814856115
  94. Castel B, Ngou PM, Cevik V, Redkar A, Kim DS, et al. Diverse NLR immune receptors activate defence via the RPW8-NLR NRG1. New Phytol. 2019 Apr;222(2):966-80. doi:10.1111/nph.15659
  95. Lüdke D, Yan Q, Rohmann PFW, Wiermer M. NLR we there yet? Nucleocytoplasmic coordination of NLR-mediated immunity. New Phytol. 2022 Oct;236(1):24-42. doi:10.1111/nph.18359
  96. Shepherd S, Yuen ELH, Carella P, Bozkurt TO. The wheels of destruction: Plant NLR immune receptors are mobile and structurally dynamic disease resistance proteins. Curr Opin Plant Biol. 2023 Aug;74:102372. doi:10.1016/j.pbi.2023.102372
  97. Duggan C, Moratto E, Savage Z, Hamilton E, Adachi H, et al. Dynamic localization of a helper NLR at the plant-pathogen interface underpins pathogen recognition. Proc Natl Acad Sci U S A. 2021 Aug 24;118(34):e2104997118. doi:10.1073/pnas.2104997118
  98. Wang S, McLellan H, Bukharova T, He Q, Murphy F, et al. Phytophthora infestans RXLR effectors act in concert at diverse subcellular locations to enhance host colonization. J Exp Bot. 2019 Jan 1;70(1):343-56. doi:10.1093/jxb/ery360
  99. El Kasmi F, Chung EH, Anderson RG, Li J, Wan L, et al. Signaling from the plasma-membrane localized plant immune receptor RPM1 requires self-association of the full-length protein. Proc Natl Acad Sci U S A. 2017 Aug 29;114(35): E7385-E7394. doi:10.1073/pnas.1708288114
  100. Bi G, Su M, Li N, Liang Y, Dang S, et al. The ZAR1 resistosome is a calcium-permeable channel triggering plant immune signaling. Cell. 2021 Jun 24;184(13):3528-3541.e12. doi:10.1016/j.cell.2021.05.003
  101. Hohmann U, Lau K, Hothorn LA. The Structural Basis of Ligand Perception and Signal Activation by Receptor Kinases. Annual Review of Plant Biology. 2017 Apr 28;68(1):109-37. doi:10.1146/annurev-arplant-042916-040957
  102. Huang S, Jia A, Ma S, Sun Y, Chang X, Han Z, Chai J. NLR signaling in plants: from resistosomes to second messengers. Trends Biochem Sci. 2023 Sep;48(9):776-87. doi:10.1016/j.tibs.2023.06.002
  103. Hu Z, Chai J. Assembly and Architecture of NLR Resistosomes and Inflammasomes. Annu Rev Biophys. 2023 May 9;52: 207-228. doi:10.1146/annurev-biophys-092922-073050
  104. Martin R, Qi T, Zhang H, Liu F, King M, et al. Structure of the activated ROQ1 resistosome directly recognizing the pathogen effector XopQ. Science. 2020 Dec 4;370(6521):eabd9993. doi:10.1126/science.abd9993
  105. Ma S, Lapin D, Liu L, Sun Y, Song W, et al. Direct pathogeninduced assembly of an NLR immune receptor complex to form a holoenzyme. Science. 2020 Dec 4;370(6521):eabe3069.doi:10.1126/science.abe3069
  106. Feehan JM, Wang J, Sun X, Choi J, Ahn HK, et al. Oligomerization of a plant helper NLR requires cell-surface and intracellular immune receptor activation. Proc Natl Acad Sci U S A. 2023 Mar 14;120(11):e2210406120. doi:10.1073/pnas.2210406120

##submission.downloads##

Опубліковано

2024-08-13

Як цитувати

1.
Павлюк ДВ, Терновська ТК, Антонюк МЗ. Стійкість рослин до збудників як результат взаємодії генів. NRPBE [інтернет]. 13, Серпень 2024 [цит. за 21, Вересень 2024];7:3-15. доступний у: http://nrpbe.ukma.edu.ua/article/view/309930

Номер

Том 7 (2024): Наукові записки НаУКМА. Біологія і екологія

Розділ

Біологія

Ліцензія

Авторське право (c) 2024 Daryna Pavlyuk, Tamara Ternovska

Creative Commons License

Ця робота ліцензується відповідно до Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Автори, які публікуються у цьому журналі, погоджуються з такими умовами:

а) Автори зберігають за собою авторські права на твір на умовах ліцензії CC BY 4.0 Creative Commons Attribution International License, котра дозволяє іншим особам вільно поширювати (копіювати і розповсюджувати матеріал у будь-якому вигляді чи форматі) та змінювати (міксувати, трансформувати, і брати матеріал за основу для будь-яких цілей, навіть комерційних) опублікований твір на умовах зазначення авторства.

б) Журнал дозволяє автору (авторам) зберігати авторські права без обмежень.

в) Автори мають право укладати самостійні додаткові угоди щодо поширення твору (наприклад, розміщувати роботу в електронному репозитарії), за умови збереження посилання на його першу публікацію. (Див. Політика Самоархівування)

г) Політика журналу дозволяє розміщення авторами в мережі Інтернет (наприклад, у репозитаріях) тексту статті, як до подання його до редакції, так і під час його редакційного опрацювання, оскільки це сприяє виникненню продуктивної наукової дискусії та позитивно позначається на оперативності та динаміці цитування опублікованої роботи (див. The Effect of Open Access).